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Dissertation zugänglich unter
URN: urn:nbn:de:gbv:18-64409
URL: http://ediss.sub.uni-hamburg.de/volltexte/2013/6440/


Coping with extreme temperatures : Thermal preference and critical lower thermal limits of the common brown shrimp (Crangon crangon, L.)

Temperaturpräferenz und kritische untere Temperaturtoleranzgrenzen der Nordseegarnele (Crangon crangon, L.)

Reiser, Stefan

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Freie Schlagwörter (Deutsch): Ringkammer , Nordseegarnele , Temperatur , Temperaturpräferenz , Thermoregulation
Freie Schlagwörter (Englisch): annular chamber , brown shrimp , temperature , thermal preference , thermoregulation
Basisklassifikation: 42.94
Institut: Biologie
DDC-Sachgruppe: Biowissenschaften, Biologie
Dokumentart: Dissertation
Hauptberichter: Temming, Axel (Prof. Dr.)
Sprache: Englisch
Tag der mündlichen Prüfung: 06.09.2013
Erstellungsjahr: 2013
Publikationsdatum: 28.11.2013
Kurzfassung auf Englisch: The common brown shrimp (Crangon crangon, L.) is a central component of the Wadden Sea ecosystem and represents one of the most valuable fisheries resources in the North Sea. As for all ectothermic organisms, temperature is considered as a central environmental factor for the common brown shrimp. During the annual cycle, brown shrimp are confronted with a wide range of environmental temperatures with thermal extremes during summer and winter. Still, our understanding of the brown shrimp’s thermal biology as well as the behavioral component of thermal selection in this species is limited. This is the more striking as contemporary shifts in the ocean’s water temperatures as well as future scenarios about climate change raise the question how aquatic ectothermic species like the common brown shrimp will respond to these changes. By investigating the mechanisms of temperature selection and thermal preference behavior as well as the brown shrimp’s thermal capacities towards low temperature, the present thesis aims to contribute to a better understanding of the brown shrimp’s thermal biology.
Chapter I describes the design, construction and evaluation of an annular chamber system for thermal preference experiments on aquatic ectotherms. This system was designed to investigate the mechanisms of temperature selection and thermal preference behavior in the common brown shrimp. Chapter I also introduces a computational approach for automated recording and data analysis of thermal preference experiments in annular chamber systems. By means of this program, an in silico comparison of different thermal gradient representations and temperature assignment procedures was conducted, evaluating the effect of spatial resolution on thermal preference estimates. The results of this chapter revealed annular chamber systems to represent a powerful tool for determining thermal preferenda of aquatic ectotherms. Automated data recording and analysis simplified the implementation of thermal preference experiments considerably and allowed for highly resolved thermal preference data for even prolonged experimental trials.
Chapter II aims to establish a methodological framework for thermal preference experiments on the common brown shrimp. This chapter therefore investigates and compares the short- and long-term thermoregulatory behavior of adult common brown shrimp by means of acute and gravitational thermal preference experiments using the annular chamber system. For the acute approach, brown shrimp were acclimated to 5 temperatures between 9°C and 19°C and for the gravitational approach to 3 temperatures within the same range. Following acclimation, thermoregulatory and thermal preference behavior of brown shrimp were studied for 2 h (acute) and up to 48 h (gravitational). The results of these experiments revealed brown shrimp to be thermosensitive and perform behavioral thermoregulation. Thus, temperature can be considered as a directive factor in the behavior of this species. Acute preferenda were found to be highly affected by prior thermal acclimation resulting in a final thermal preferendum of 15.9°C. In contrast gravitational preferenda were unaffected by the prior thermal history and brown shrimp selected a uniform thermal preferendum when being exposed to the thermal gradient for at least 20-24h. Compared to the acute preferendum, gravitational temperature preferenda were lower and ranged between 13.5-15.0°C after 24 h and 12.0-14.9°C after 48 h, respectively. No significant difference between the 24 h and 48 h thermal preferendum was detected. Based on the results of this chapter, gravitational thermal preferenda of the common brown shrimp can be obtained after 20 h of gradient exposure, representing a shorter period as reported for other aquatic ectothermic species before.
Chapter III uses the annular chamber system from Chapter I to investigate the seasonal thermal preferenda of the common brown shrimp during a 14 month period. Gravitational thermal preferenda were determined for juvenile and adult, male and female brown shrimp of different size groups, sampled at several localities in the German Wadden Sea. These experiments should reveal whether brown shrimp show distinct seasonal thermal preferenda and whether the final thermal preferendum paradigm holds for the common brown shrimp. The results of these experiments revealed a huge variability in thermal selection of the common brown shrimp. Thermal preference of brown shrimp differed throughout the seasonal cycle with low preferenda during winter and high preferenda during late summer. However, thermal preferenda also differed between the cold winter 2010/11 and the less cold winter 2011/12. Statistical analysis by means of a generalized additive model (GAM) revealed seasonality as well as body size as main determinants of thermal selection. Moreover, the temporal development of thermal preference over time also suggested an effect of cohort on thermal selection. Consequently, brown shrimp did not share a common thermal preferendum and thus thermal selection of the common brown shrimp does not comply with the final thermal preferendum paradigm, representing the first evidence for a marine, invertebrate ectotherm.
In Chapter IV, the lower thermal capacity limits of the common brown shrimp were analyzed by means of laboratory experiments determining the critical thermal minima (CTmin) as well as the critical lethal minima (CLmin). CTmin were analyzed in animals acclimated to 4.0, 9.0 and 14.0°C using a cooling rate of -0.2°Cmin-1 whereas CLmin were determined at a cooling rate of -1.0°C day-1 without prior acclimation. Both types of critical lower thermal limits were obtained for brown shrimp of different body size, gender and maturation state. CTmin were significantly affected by acclimation temperature and a positive correlation of acclimation temperature and lower thermal tolerance was identified. Depending on the acclimation temperature, CTmin in brown shrimp varied from -1.4°C to 2.5°C. In contrast to acclimation temperature, thermal tolerance just varied slightly with gender and no effect of size or maturation state was identified. As brown shrimp even tolerated the lowest temperature that could be established in the setup, the CLmin could not be determined. In the CLmin experiments, however, a negative relationship of temperature and reactivity within the range of 7°C and 1°C was observed. When triggered with a single electrical pulse, the number of flicks first increased as temperature decreased. This relationship broke down between 1°C and 0°C where an abrupt drop in reactivity of the shrimp became apparent. The results of this chapter demonstrated a high potential of adaptation towards a wide range of temperatures in brown shrimp including even subzero temperatures. However, low responsiveness at temperatures approaching 0°C also reveals that brown shrimp are adversely affected by low temperatures. In addition, low responsiveness of brown shrimp at low temperatures is of high relevance for scientific surveys, as parts of these surveys are being conducted during the cold winter season.
Kurzfassung auf Deutsch: Die Nordseegarnele (Crangon crangon, L.) stellt eine Schlüsselart für das Ökosystem des Wattenmeeres dar und ist gleichzeitig eine der wertvollsten fischereilich genutzten Ressourcen in der Nordsee. Wie für alle ectothermen Organismen so ist auch für die Nordseegarnele Temperatur ein Umweltparameter von zentraler Bedeutung. Im Jahresverlauf ist die Nordseegarnele großen Temperaturunterschieden mit Extremtemperaturen während des Sommers sowie Winters ausgesetzt. Trotz der großen Bedeutung von Temperatur ist deren Einfluss auf viele Aspekte der Biologie der Nordseegarnele bisher noch unzureichend beschrieben. Dies gilt vor allem für das Temperaturwahl- und Temperaturpräferenzverhalten von Nordseegarnelen. Aufgrund gegenwärtig festgestellter sowie prognostizierter Veränderungen in den Temperaturen der Weltmeere ist ein genaues Verständnis dieser Zusammenhänge allerdings von großer Wichtigkeit, um abschätzen zu können, wie wechselwarme Organismen wie die Nordseegarnele auf diese Änderungen reagieren werden. Diese Arbeit versucht deshalb mittels der Untersuchung des Temperaturwahlverhaltens sowie der Fähigkeit niedrige Temperaturen zu überdauern einen Beitrag zu einem besseren Verständnis hinsichtlich der Bedeutung von Temperatur auf die Nordseegarnele zu liefern.
In Kapitel I dieser Arbeit wird die Entwicklung, Konstruktion und Evaluierung einer ringförmigen Temperaturpräferenzorgel beschrieben, mittels derer das Temperaturwahl- sowie Temperaturpräferenzverhaltens bei Nordseegarnelen untersucht werden soll. In diesem Kapitel wird zudem ein computergesteuertes Verfahren zur automatischen Aufzeichnung und Auswertung von Temperaturpräferenzversuchen in ringförmigen Temperaturpräferenzorgeln vorgestellt. Mit Hilfe dieses computergesteuerten Verfahrens wurde zudem ein Simulationsansatz unternommen, um den Zusammenhang zwischen der Präzision in der Auflösung des Temperaturgradienten und Temperaturzuweisung auf die ermittelten Präferenda zu analysieren. Anhand der Ergebnisse dieses Kapitels konnte gezeigt werden, dass ringförmige Temperaturpräferenzorgeln ein vorteilhaftes System zur experimentellen Bestimmung der Temperaturpräferenz darstellen. Mittels des computer-gesteuerten Verfahrens zur automatischen Aufzeichnung und Auswertung konnte die Durchführung von Experimenten zur Temperaturpräferenzbestimmung erheblich erleichtert werden. Zudem wird die Erhebung hochaufgelöster Daten, auch während langandauernder Versuchsansätze ermöglicht.
In Kapitel II wird ein methodischer Ansatz zur Bestimmung der Temperaturpräferenz bei Nordseegarnelen vorgestellt. Hierfür werden das kurz- und langfristige Temperatur-wahlverhalten adulter Nordseegarnelen mittels der akuten und gravitationellen Methode zur Präferenzbestimmung in der ringförmigen Temperaturorgel untersucht. Für den Kurzzeitansatz wurden Nordseegarnelen bei 5 unterschiedlichen Temperaturen zwischen 9°C und 19°C akklimiert. Für den gravitationellen Ansatz wurden die Tiere bei 3 Temperaturen innerhalb des gleichen Bereichs akklimiert. Hiernach wurden die Tiere dem Temperaturgradienten in der Temperaturorgel für 2 Stunden (akut) und bis zu 48 Stunden (gravitationell) ausgesetzt und die Temperaturpräferenz bestimmt. In beiden Ansätzen konnte gezeigt werden, dass Nordseegarnelen temperaturempfindlich sind und ihre Körpertemperatur mittels des Verhaltens regulieren. Hieraus kann man ableiten, dass Temperatur für die Nordseegarnele einen richtungsweisenden Umweltfaktor darstellt und das Verhalten beeinflussen kann. Die akuten Temperaturpräferenda waren hierbei hochgradig von der Akklimationstemperatur abhängig und resultierten in einer finalen thermischen Temperaturpräferenz von 15.9°C. Im Gegensatz dazu war die gravitationelle Temperatur-wahl von der vorherigen Akklimationstemperatur unbeeinflusst und Nordseegarnelen selektierten einheitliche Temperaturen nachdem sie dem Temperaturgradienten für mindestens 20-24 h ausgesetzt waren. Im gravitationellen Versuchsansatz selektierten die Nordseegarnelen niedrigere Temperaturen als in den Versuchen zur akuten Präferenz. Nach 24 h selektierten die Nordseegarnelen Temperaturen von 13.5-15.0°C und nach 48 Stunden 12.0-14.9°C. Die unterschiedlichen Temperaturpräferenzen unterschieden sich jedoch nicht statistisch signifikant voneinander. Ausgehend von diesen Ergebnissen kann die gravitationelle Temperaturpräferenz, welche von vorherigen Temperatureffekten unbeeinflusst ist, frühestens 20 Stunden nach Einbringen in einen Temperaturgradienten bestimmt werden. Dieser Zeitraum ist kürzer als er für andere aquatische ectotherme Organismen angeben wurde.
In Kapitel III wurde das Temperaturwahlverhalten von Nordseegarnelen im Jahresverlauf untersucht. Hierfür wurde die gravitationelle Temperaturpräferenz juveniler und adulter Garnelen beider Geschlechter sowie unterschiedlicher Körpergrößen, welche aus verschiedenen Bereichen des deutschen Wattenmeeres stammten, über eine Versuchsdauer von 14 Monaten in der ringförmigen Temperaturorgel bestimmt. Neben der Erhebung der saisonalen Temperaturpräferenz sollte mit diesen Versuchen zudem ermittelt werden, ob das „final thermal preferendum paradigm“ für Nordseegarnelen gültig ist. Die Ergebnisse dieser Experimente zeigten, dass das Temperaturwahlverhalten von Nordseegarnelen hochgradig variabel und im Jahresverlauf erheblichen Änderungen unterworfen ist. Nordseegarnelen präferierten im Winter tiefe und im Spätsommer hohe Temperaturen. Die Präferenzen unterschieden sich allerdings auch zwischen dem kalten Winter 2010/11 und dem milden Winter 2011/12. Eine statistische Analyse mittels einer nichtparametrischen Regression (generalized additive model, GAM) erbrachte, dass dies vor allem auf saisonale sowie auf Unterschiede zwischen den Größenklassen zurückzuführen ist. Die zeitliche Entwicklung der Temperaturpräferenz lässt zudem darauf schließen, dass auch die Kohortenzugehörigkeit Einfluss auf die Temperaturwahl hat. Hierdurch ergab sich, dass Nordseegarnelen keine einheitliche finale thermische Präferenztemperatur selektieren. Anhand der Versuche an der Nordseegarnele konnte das final thermal preferendum paradigm somit zum ersten Mal für einen marinen, evertebraten Organismus widerlegt werden.
In Kapitel IV wurde die Toleranz von Nordseegarnelen gegenüber tiefen Temperaturen mittels Kurz- und Langezeitversuchen zur Bestimmung der kritischen thermischen Minima (CTmin) und der kritischen lethalen Minima (CLmin) untersucht. Zur Bestimmung der CTmin wurden Nordseegarnelen bei 4.0, 9.0 und 14.0°C akklimiert. Die CTmin wurden bei einer Kühlungsrate von -0.2°C pro Tag ermittelt. Die Bestimmung der CLmin hingegen erfolgte bei einer Kühlungsrate von -1.0°C pro Tag und ohne vorherige Akklimierung. Beide Ansätze wurden für Tiere von unterschiedlicher Größe, Geschlecht und Geschlechtsreife durchgeführt. Die CTmin waren statistisch signifikant von der Akklimationstemperatur beeinflusst und variierten zwischen -1.4°C und 2.5°C. Das Geschlecht der Nordseegarnelen beeinflusste die CTmin dagegen nur geringfügig. Körpergröße und Geschlechtsreife hatten keinen nachweisbaren Einfluss. Da die Garnelen die niedrigste Temperatur, die in der Versuchsanlage erzeugt werden konnte zu überdauern vermochten, konnte das CLmin nicht bestimmt werden. In den Versuchen zur Bestimmung der CLmin konnte allerdings ein negativer Zusammenhang zwischen der Wassertemperatur und dem Reaktionsvermögen im Bereich von 7°C bis 1°C festgestellt werden. Dieser Zusammenhang brach jedoch unterhalb von 1°C abrupt ab und die Nordseegarnelen zeigten ein stark verringertes Reaktionsvermögen zwischen 1°C und 0°C. Temperaturen unterhalb von 1°C können für Nordseegarnelen deshalb als kritisch angesehen werden. Die Ergebnisse dieses Kapitels bestätigten das große Anpassungsvermögen von Nordseegarnelen gegenüber eines weiten Temperaturbereichs. Zudem wurde gezeigt, dass Nordseegarnelen Minustemperaturen überdauern können. Der negative Zusammenhang von Temperatur und Reaktionsvermögen zeigt jedoch auch, dass Temperaturen unter 0°C einen negativen Einfluss auf Nordseegarnelen haben. Die Erkenntnis des stark verringerten Reaktionsvermögens bei niedrigen Temperaturen ist von hoher Relevanz für wissenschaftliche Feldbeprobungen, die standardisiert auch im Winter durchgeführt werden.

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