Relationship between oscillatory neuronal activity during reward processing and trait impulsivity and sensation seeking

Abstract

Background: The processing of reward and punishment stimuli in humans appears to involve brain oscillatory activity of several frequencies, probably each with a distinct function. The exact nature of associations of these electrophysiological measures with impulsive or risk-seeking personality traits is not completely clear. Thus, the aim of the present study was to investigate event-related oscillatory activity during reward processing across a wide spectrum of frequencies, and its associations with impulsivity and sensation seeking in healthy subjects. Methods: During recording of a 32-channel EEG 22 healthy volunteers were characterized with the Barratt Impulsiveness and the Sensation Seeking Scale and performed a computerized two-choice gambling task comprising different feedback options with positive vs. negative valence (gain or loss) and high or low magnitude (5 vs. 25 points). Results: We observed greater increases of amplitudes of the feedback-related negativity and of activity in the theta, alpha and low-beta frequency range following loss feedback and, in contrast, greater increase of activity in the high-beta frequency range following gain feedback. Significant magnitude effects were observed for theta and delta oscillations, indicating greater amplitudes upon feedback concerning large stakes. The theta amplitude changes during loss were negatively correlated with motor impulsivity scores, whereas alpha and low-beta increase upon loss and high-beta increase upon gain were positively correlated with various dimensions of sensation seeking. Conclusions: The findings suggest that the processing of feedback information involves several distinct processes, which are subserved by oscillations of different frequencies and are associated with different personality traits.

Einführung: Die Verarbeitung von Feedback-Informationen über Belohnung oder Bestrafung involviert im menschlichen Gehirn oszillatorische Aktivität in mehreren Frequenzbändern, wobei wahrscheinlich jedem dieser Bänder eine unterschiedliche, spezifische Funktion zukommt. Bisher ist noch nicht geklärt, inwieweit diese elektrophysiologischen Befunde mit Persönlichkeitsmerkmalen wie Impulsivität oder Risikobereitschaft assoziiert sind. Das Ziel der aktuellen Untersuchung war, oszillatorische Aktivität in einem weiten Frequenzbereich während der Verarbeitung von Belohnungsprozessen bei gesunden Probanden zu detektieren und Verknüpfungen zu den Persönlichkeitszügen Impulsivität und Sensationslust herzustellen.

Methoden: 22 gesunde Probanden wurden anhand von Fragebögen [Barratt Impulsiveness Scale (BIS) und Sensation Seeking Scale (SSS)] charakterisiert und führten während einer 32-Kanal-EEG-Messung standardisiert einen computergestützten, 2 Auswahlmöglichkeiten beinhaltenden Glücksspiel-Test durch, welcher als Feedback sowohl die Wertigkeit (Gewinn versus Verlust) als auch das Ausmaß (hoch versus niedrig) des entsprechenden Ereignisses darstellte.

Resultate: Wir konnten eine grössere Amplitudenzunahme der Feedback-Related-Negativity (FRN) und der Aktivität im Theta-, Alpha- und Low-Beta-Bereich nach negativem Feedback (Verlust) finden, wohingegen sich vermehrte Aktivität im High-Beta-Frequenzbereich folgend auf positives Feedback (Gewinn) zeigte. Signifikante Unterschiede konnten für Theta- und Delta-Oszillationen hinsichtlich der Höhe des Gewinnspieleinsatzes dargestellt werden, wobei sich grössere Amplituden bei Feedback nach höherem (25) Gewinnspieleinsatz zeigten. Desweiteren konnte eine negative Korrelation zwischen den Amplitudenänderungen nach negativem Feedback (Verlust) im Theta-Bereich und dem Punktewert im BIS (Impulsivitätsskala) aufgezeigt werden. Eine Erhöhung im Alpha- und Low-Beta-Bereich bei negativem Feedback (Verlust) sowie eine Erhöhung im High-Beta-Bereich bei positivem Feedback (Gewinn) war positiv mit unterschiedlichen Ausprägungen des Persönlichkeitsmerkmales Sensationlust korreliert.

Folgerung: Die Resultate weisen darauf hin, dass bei der kognitiven Verarbeitung von Feedback-Informationen (positiv vs. negativ) mehrere verschiedenartige Prozesse beteiligt sind, die in unterschiedlichen Frequenzen abgebildet werden, und ein direkter Zusammenhang zu spezifischen Persönlichkeitsmerkmalen besteht.