Evolution and maintenance of sociality in crab spiders (Thomisidae)

Abstract

In meiner Doktorarbeit habe ich Faktoren untersucht, die die Evolution und den Erhalt von Sozialverhalten bei Krabbenspinnen (Thomisidae) erklären könnten. Die meisten subsozialen und sozialen Spinnen bauen große Fangnetze, mit denen sie große Beutetiere überwältigen können und der Bau dieser Netze als gemeinsame Jagdinvestition gilt als ein wichtiger Faktor, der den Erhalt von Sozialitat bei Spinnen erklärt. Anders als die meisten sozialen Spinnen bauen Krabbenspinnen aber keine Netze zum Beutefang. Ein weiterer wichtiger Unterschied zwischen gruppenlebenden Thomisiden und anderen sozialen Spinnen ist in den Verwandtschaftsverhältnissen innerhalb der Gruppen zu finden. In der Regel sind bei subsozialen und sozialen Spinnen die Gruppenmitglieder nah miteinander verwandt und Kooperation zwischen den Individuen wird mit indirekten Fitnessvorteilen erklärt. Subsoziale Krabbenspinnen akzeptieren aber auch nicht-verwandte Artgenossen in ihren Gruppen und unterscheiden sich somit auch in dieser Hinsicht von den meisten anderen subsozialen und sozialen Spinnen. Frühere Studien an der subsozialen Krabbenspinne Diaea ergandros haben gezeigt, dass mütterliche Fürsorge und das Konstruieren und Bewohnen von Blattnestern, die als Zufluchtsort dienen, wichtige Faktoren sind, die das Gruppenleben in dieser Art erklären könnten. Des weiteren wurde gezeigt, dass Individuen dieser Art in der Lage sind, Verwandte von Nicht-Verwandten zu unterscheiden. Daher eignet sich diese Art besonders gut, um die Auswirkung von nicht-verwandten Einwanderern auf die Gruppendynamik zu erforschen. Den Fokus auf die Auswirkung von nicht-verwandten Einwanderern legend, konnte ich somit auf den Ergebnissen vorheriger Studien aufbauen und mögliche Kosten und Nutzen des Lebens in Gruppen bei Krabbenspinnen untersuchen. Darüber hinaus habe ich die genetische Verwandtschaft innerhalb natürlicher Familiengruppen erforscht, die allgemeine Naturkunde dieser Spinnen untersucht sowie die phylogenetischen Verwandtschaftsverhaltnisse von subsozialen und sozialen Krabbenspinnen rekonstruiert. Mit der detaillierten Beschreibung der Naturgeschichte der Krabbenspinne Xysticus bimaculatus konnte ich zeigen, dass diese Art in Bezug auf ihren Lebenszyklus und ihre Demographie der subsozialen Krabbenspinne Diaea ergandros sehr ähnelt (Kapitel 2). Diese neue Entdeckung von subsozialem Verhalten außerhalb der Gattung Diaea deutete an, dass Subsozialität bei Krabbenspinnen mehrfach unabhangig entstanden sein könnte. Daher habe ich die Wurzeln des Sozialverhaltens bei Krabbenspinnen in einem molekular-stammesgeschichtlichen Kontext untersucht. Diese Studie hat bestätigt, dass X. bimaculatus nicht näher mit den anderen gruppenlebenden Krabbenspinnen verwandt ist (Kapitel 3) und ich konnte zeigen, dass Subsozialitat mindestens zweimal unabhängig innerhalb der Thomisidae entstanden ist. Die Evolution von Sozialverhalten bei Spinnen wird von der Verschiebung eines ursprünglich ausgezüchteten Paarungssystems hin zu einem ingezüchteten Paarungssystem begleitet. Bei D. ergandros scheint es sich um eine Art zu handeln, deren subsoziales Verhalten besonders weit entwickelt und daher nah am sozialen Verhalten angesiedelt ist. Diese Schlussfolgerung drückt sich 4 unter anderem darin aus, dass sie ein ingezüchtetes Paarungssystem aufweist. Geringe Paarungsraten oder sogar Inzucht können aufgrund der daraus resultierenden hohen Verwandtschaft die Kooperation zwischen Nachkommen erhöhen, und somit könnten Weibchen ein Interesse an wenigen Verpaarungen oder sogar der Verpaarung mit Geschwistern haben. Daher war die Erforschung der Paarungsraten dieser Art ein weiteres Ziel meiner Arbeit. Ich habe das Paarungsverhalten im Laborexperiment beobachtet, sowie die natürlichen Paarungsraten von D. ergandros genetisch mit Hilfe von Mikosatellitenmarkern untersucht (Kapitel 4). In zwei Laborstudien (Kapitel 5 & 6) konnte ich zeigen, dass Geschwister der Art Diaea ergandros Vorteile gegenüber gemischten Gruppen hatten, die aus nicht-verwandten Individuen bestanden. Nicht-verwandte Individuen haben sich zwar gegenseitig akzeptiert, aber sie haben sowohl die Interaktionen zwischen Weibchen und Nachkommen, als auch die Interaktionen innerhalb der Nachkommenschaft im Hinblick auf die Gruppendynamik während gemeinsamer Nahrungsaufnahme negativ beeinträchtigt. Obwohl nicht-verwandte Einwanderer die Kooperation innerhalb der Gruppe im Hinblick auf Jagen und Fressen beeinträchtigen, scheinen sie nicht generell von Nachteil für die Gruppe zu sein. In einem weiteren Experimement konnte gezeigt werden, dass bei D. ergandros die größe schützender Nester mit der Gruppengröße steigt. Große Spinnengruppen hatten dadurch einen Überlebensvorteil und ein größeres individuelles Wachstum (Kapitel 7). Da die Gruppengröße von Nestern unter natürlichen Bedingungen erheblich schwankt, könnte es sein, dass es insbesondere für kleine Gruppen vorteilhaft ist, wenn sie nicht-verwandte Einwanderer akzeptieren.

In this thesis I investigated factors that may explain the evolution and maintenance of sociality in crab spiders (Thomisidae). Group-living crab spiders differ from most other social spiders because they lack a capture web, a factor considered to be very important for the evolution of sociality in spiders. Colonies of subsocial and social spiders are usually comprised of family members, and thus another unusual trait of subsocial crab spiders is the regular acceptance of unrelated conspecifics into their groups. Previous work on the subsocial crab spider Diaea ergandros has demonstrated that maternal care as well as the construction and occupation of nests as protective retreats are important factors that may explain group-living in this species. Furthermore, it has been shown that these spiders are able to recognize kin, which offers an excellent opportunity to study group dynamics between relatives and immigrants. Building up on this knowledge, I examined potential costs and benefits of group living with a focus on the effect of unrelated spiderlings. Moreover, I estimated the genetic relatedness within family groups, and studied the broader natural history as well as phylogenetic relationships of subsocial and social crab spiders. With a detailed natural history description of the crab spider Xysticus bimaculatus I have demonstrated that lifestyle and demographics are very similar to the subsocial Diaea ergandros (chapter 2). This new discovery of subsocial behaviour outside the genus Diaea indicated that subsociality may have evolved multiple times independently within Thomisidae. Testing this hypothesis, I investigated the evolutionary history of social behaviour in crab spiders in a molecular-phylogenetic context. The results suggest that subsociality has at least two independent origins confirming that X. bimaculatus is not closely related to any of the other group-living thomisid species (chapter 3). The evolution of sociality in spiders is accompanied by a switch from outbreeding to inbreeding. D. ergandros has been suggested to be at a particularly advanced transitory stage from subsocial to social behaviour, and a previous study has shown that populations are inbred. Considering that low mating rates and inbreeding favour offspring cooperation of highly related individuals, females may benefit from monogamous or even incestuous mating. I studied the mating behaviour of D. ergandros and investigated natural mating rates with microsatellite markers (chapter 4). However, mating trials did not provide evidence for female choice. Accordingly, the genetic analyses did not support the existence of a monogamous mating system but rather supported relatively low mating rates, which may still sufficiently secure offspring cooperation while simultaneously providing some degree of outbreeding. Genetic relatedness has been identified as an important factor promoting cooperation in many subsocial spiders and other organisms studied to date. With two laboratory experiments (chapter 5 & 6) I confirmed that siblings of Diaea ergandros had an advantage over mixed groups that included immigrants. The latter were generally accepted but negatively affected female-offspring and offspring-offspring foraging interactions. Nevertheless, accepting immigrants may have benefits 2 as well. In another experiment, larger groups of D. ergandros outperformed small groups in that they built larger protective retreats and had a lower mortality as well as higher individual growth (chapter 7). Group size varies considerably under natural conditions and small groups may thus benefit from accepting immigrants.