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Dissertation zugänglich unter
URN: urn:nbn:de:gbv:18-93491
URL: http://ediss.sub.uni-hamburg.de/volltexte/2018/9349/


A Phytoplankton Species under Global Warming - Insights from Resurrection Experiments and Ecosystem Modelling

Eine Phytoplankton-Art im Zuge der globalen Erwärmung – Erkenntnisse aus Wiederbelebungsexperimenten und Ökosystem-Modellierung

Hinners, Jana

Originalveröffentlichung: (2018) Kremp et al. 2018 (DOI:10.1080/09670262.2017.1386330), Hinners et al. 2017 (DOI: 10.1098/rspb.2017.1888)
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SWD-Schlagwörter: Ökosystem , Phytoplankton , Klimaänderung , Evolution , Anpassung , Ostsee , Modellierung
Freie Schlagwörter (Deutsch): Wiederbelebungsexperimente
Freie Schlagwörter (Englisch): Ecosystem Modelling , Phytoplankton , Adaptation , Baltic Sea , Global Warming
Basisklassifikation: 42.90 , 42.94
Institut: Biologie
DDC-Sachgruppe: Biowissenschaften, Biologie
Dokumentart: Dissertation
Hauptberichter: Hense, Inga (Prof. Dr.)
Sprache: Englisch
Tag der mündlichen Prüfung: 12.10.2018
Erstellungsjahr: 2018
Publikationsdatum: 16.10.2018
Kurzfassung auf Englisch: Phytoplankton represent a crucial component of the marine ecosystem - not only as a major food source for higher trophic levels and as oxygen producers, but also due to their important role for global biogeochemical cycles and climate in general. Owing to their large population sizes and short generation times, phytoplankton can adapt rapidly to changing environmental conditions; this has been previously demonstrated in laboratory studies. Whether recent climatic changes have already caused adaptive responses of phytoplankton in nature, remains hitherto unknown.

Resurrection experiments with phytoplankton resting stages from the sediment allow to travel back to the past by digging deeper into the sediment. Analyses of resurrected phytoplankton from different sediment layers can indicate whether and how changing environmental conditions lead to adaptive responses in phytoplankton. Since many environmental factors usually change simultaneously in nature, it remains however a challenge to fully understand the causes of phytoplankton adaptation. Ecosystem modelling can be of help to interpret such changes in phytoplankton. Here, I combined resurrection experiments and ecosystem modelling for the first time to understand whether a phytoplankton species has already adapted to the past century of global warming.

In preparation for resurrection experiments, cysts of three spring-blooming dinoflagellate species from a dated sediment core from the central Gulf of Finland were analysed. This region experienced a substantial temperature increase over the past century. Increasing cyst abundances over the past decades were detected for two species, correlating well with monitoring data. Additionally, one species turned out to be particularly suitable for resurrection experiments: Apocalathium malmogiense expressed a cyst longevity of more than hundred years.

Resurrected strains of A. malmogiense from two different sediment layers were used to perform experiments comparing temperature-dependent traits of recent, ca. 2 years old, and historic, ca. 100 years old, strains. No significant change in the growth reaction norm or cell size was observed, leading to the conclusion that both traits did not alter in response to increasing temperatures over the past century. However, a significant reduction in the cyst formation (encystment) rate in recent compared to historic strains was detected. The formation of resting cysts is an annually occurring process, which ensures survival under unfavourable environmental conditions and leads to the termination of the spring bloom. The observed decrease in the encystment rate may thus represent an adaptive response to global warming, since it could allow for a prolonged spring bloom, even if the temperature threshold for encystment is already exceeded.

To test this hypothesis, an advanced ecosystem model which allows for adaptation was used. Based on this model, it could be shown that global warming can indeed have caused an adaptive response in the encystment rate. The magnitude of change observed in resurrection experiments was however only reproduced if additional factors, such as eutrophication of the Baltic Sea or a temperature-dependent cyst mortality, were considered. Furthermore, since extreme weather events are expected to increase in intensity and frequency in the future, the influence of short-term temperature fluctuations on the adaptive response in the encystment rate was investigated. These analyses revealed that temperature fluctuations, by occasionally causing extreme conditions, represent a stronger selection pressure and can severely accelerate the adaptive response.

This thesis represents a comprehensive analysis of how a phytoplankton species responded to the past century of global warming. Combining resurrection experiments and ecosystem modelling, I could demonstrate that there is a strong indication that phytoplankton adaptation has already been taking place in nature in response to the past century of global warming. Moreover, adaptive responses to warming may not necessarily manifest itself in changes in the reaction norm or cell size, but can also occur in temperature-dependent life cycle traits. These findings illustrate the huge potential of both resurrection experiments as well as advanced ecosystem modelling to understand how phytoplankton respond to environmental changes.

Kurzfassung auf Deutsch: Phytoplankton stellt eine wesentliche Komponente des marinen Ökosystems dar - nicht nur als Nahrungsquelle für höhere trophische Ebenen und als Sauerstoffproduzent, sondern auch durch seine wichtige Rolle für globale biogeochemische Zyklen und für das Klima im Allgemeinen. Aufgrund großer Populationsgrößen und kurzer Generationszeiten kann sich Phytoplankton schnell an sich ändernde Umweltbedingungen anpassen; dies wurde zuvor in Laborstudien gezeigt. Ob die jüngsten klimatischen Veränderungen bereits eine Anpassung von Phytoplankton in der Natur ausgelöst haben, ist bisher nicht bekannt.

„Wiederbelebungsexperimente“ mit Phytoplankton-Ruhestadien aus dem Sediment erlauben in die Vergangenheit zu reisen, indem man tiefer ins Sediment gräbt. Untersuchungen von wiederbelebtem Phytoplankton aus unterschiedlichen Sedimentschichten können Hinweise geben, ob und wie sich ändernde Umweltbedingungen zu Anpassungen bei Phytoplankton führen können. Da sich in der Natur normalerweise viele Umweltfaktoren gleichzeitig ändern, bleibt es jedoch eine Herausforderung, die Gründe für Anpassungen bei Phytoplankton vollends zu verstehen. Ökosystem-Modellierung kann hilfreich sein um solche Phytoplankton-Veränderungen zu interpretieren. Hier habe ich zum ersten Mal Wiederbelebungsexperimente und Ökosystem-Modellierung kombiniert, um zu verstehen, ob sich eine Phytoplankton-Art bereits an die Klimaerwärmung des letzten Jahrhunderts angepasst hat.

Zur Vorbereitung von Wiederbelebungsexperimenten wurden Zysten von drei frühjahrsblühenden Dinoflagellaten-Arten von einem datierten Sedimentkern aus dem zentralen Finnischen Meerbusen analysiert. Diese Region hat sich innerhalb des letzten Jahrhunderts bereits stark erwärmt. Es wurden zunehmende Zystenzahlen über die letzten Jahrzehnte für zwei Arten festgestellt; diese Ergebnisse korrelieren mit Beobachtungsdaten. Eine Art stellte sich außerdem als äußert gut geeignet für Wiederbelebungsexperimente dar: Apocalathium malmogiense zeigte eine Zysten-Langlebigkeit von über 100 Jahren.

Wiederbelebte A. malmogiense Stämme aus zwei unterschiedlichen Sedimentschichten wurden genutzt um temperaturabhängige Eigenschaften rezenter, ca. 2 Jahre alter und historischer, ca. 100 Jahre alter Stämme in Experimenten zu vergleichen. Es wurden keine signifikanten Veränderungen in der Reaktionsnorm der Wachstumsrate und der Zellgröße festgestellt, was zu der Schlussfolgerung führt, dass beide Eigenschaften sich nicht im Zuge der Klimaerwärmung verändert haben. Jedoch wurde eine signifikante Verringerung in der Zystenproduktionsrate (Enzystierungsrate) in rezenten, verglichen mit historischen Stämmen entdeckt. Die Produktion von Ruhestadien ist ein jährlich auftretender Prozess, der das Überleben unter ungünstigen Umweltbedingungen ermöglicht und zur Beendigung der Frühjahrsblüte führt. Die beobachtete Verringerung in der Enzystierungsrate könnte demnach eine Anpassung an die Klimaerwärmung darstellen, da dies ermöglichen könnte, dass die Frühjahrsblüte weiter besteht, auch wenn die Temperaturschwelle zur Enzystierung bereits überschritten wurde.

Diese Hypothese wurde mithilfe eines erweiterten Ökosystem-Modells, das Anpassung zulässt, getestet. Mithilfe dieses Modells konnte gezeigt werden, dass die Klimaerwärmung tatsächlich zu einer adaptiven Reaktion in der Enzystierungsrate geführt haben kann. Die Stärke der Reaktion konnte jedoch nur reproduziert werden, wenn weitere Faktoren, wie die Eutrophierung der Ostsee oder eine temperaturabhängige Zystenmortalität, berücksichtigt wurden. Da angenommen wird, dass extreme Wetterereignisse in der Zukunft an Intensität und Häufigkeit zunehmen werden, wurde des Weiteren der Einfluss kurzfristiger Temperaturschwankungen auf die adaptive Reaktion in der Enzystierungsrate untersucht. Diese Analysen zeigten, dass Temperaturschwankungen, durch gelegentlich extreme Temperaturbedingungen, einen stärkeren Selektionsdruck erzeugen und die adaptive Reaktion massiv verstärken können.

Diese Thesis stellt eine umfassende Analyse dar, wie eine Phytoplankton-Art auf die Klimaerwärmung der letzten 100 Jahre reagiert hat. Durch die Verbindung von Wiederbelebungsexperimenten mit Ökosystem-Modellierung konnte ich zeigen, dass es starke Hinweise dafür gibt, dass es bei Phytoplankton in der Natur bereits eine Anpassung an die Klimaerwärmung des letzten Jahrhunderts gegeben hat. Außerdem müssen sich adaptive Reaktionen nicht zwingend in einer Veränderung der Reaktionsnorm oder der Zellgröße offenbaren, sondern können auch bei temperaturabhängigen Lebenszyklus-Eigenschaften auftreten. Diese Ergebnisse veranschaulichen das große Potential von Wiederbelebungsexperimenten und erweiterter Ökosystem-Modellierung, die Reaktionen von Phytoplankton auf sich ändernde Umweltbedingungen zu verstehen.

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