Plant-soil interactions and redox state shape carbon transformations and methane cycling in coastal marshes

Abstract

Coastal marshes play a vital role in regulating the global climate by storing large amounts of carbon. At the same time, they are important natural sources of methane, a potent greenhouse gas. Both carbon storage and methane fluxes are closely linked to soil redox conditions, which vary widely across space and time due to environmental drivers such as salinity, hydrology, and soil organic matter inputs. These drivers not only shape microbial communities that determine redox dynamics but also influence plant species composition. Through their root traits – such as root exudation, turnover, and root oxygen loss – plants actively regulate soil redox conditions and, consequently, control carbon turnover processes and methane cycling. Because plant functional traits respond to the same environmental drivers that control redox states, interactions between plants and their environment are central to understanding variability in methane production and emission. However, the mechanisms linking plant-mediated redox regulation to methane fluxes across contrasting environmental settings and global change pressures (e.g., land-use change, warming) remain poorly understood. This dissertation tests the assumption that coastal marsh plants control soil redox dynamics and thereby regulate carbon transformations and methane emissions across environmental gradients and under global change scenarios. Specifically, it examines how species-specific root traits, represented by belowground biomass and root exudation, shape soil redox conditions that control carbon transformation and methane emissions from coastal marshes. To address these objectives, Chapter 2 provides an overview of the in this dissertation studied environmentally contrasting coastlines, including the first comprehensive study quantifying soil organic carbon stocks in grazed and ungrazed coastal marshes: the Baltic Sea and the North Sea coasts. Despite comparable soil organic carbon stocks to one meter depth, the contrasting tidal and sedimentary regimes led to higher topsoil soil organic carbon accumulation in the Baltic Sea. Livestock grazing enhanced topsoil soil organic carbon in North Sea marshes, presumably through trampling-induced alterations of soil biogeochemistry, whereas soil organic carbon dynamics in Baltic Sea marshes were primarily controlled by belowground plant productivity. Chapter 3 deepens the mechanistic understanding of plant-soil interactions, demonstrating that continuously anoxic background soil-redox conditions promote the persistence of root exudate–derived carbon, whereas fluctuating oxic–anoxic conditions accelerate its mineralization. Box A extends this analysis, showing that background soil-redox state and species identity jointly determine the potential of root exudates to fuel methane production. Building on these mechanistic insights, Chapters 4 and 5 scale up to ecosystem-level methane cycling under global change pressures. Chapter 4 shows that livestock grazing generally reduced methane emissions, though responses varied strongly across sites due to vegetation-mediated shifts in plant–soil interactions. Chapter 5 finds that warming intensified soil reduction, particularly in pioneer zones, resulting in increased methane emissions and reduced methane uptake in higher marsh zones. These effects were linked to enhanced methanogen (methylotrophic) abundance and declining methanotrophic activity, indicating a greater temperature sensitivity of methane production than oxidation. Box B expands the perspective by revealing that wetland plants can host both methanogenic and methanotrophic microorganisms within their tissues yet may act as net methane sinks depending on background soil-redox conditions. Given the large variability of measured methane fluxes featured throughout this dissertation, Box C introduces a transferable flux quality-control approach combining R2 and RMSE as a filter criterion to improve the reliability and comparability of methane flux estimates across coastal marsh environments. Finally, Chapter 6 synthesizes the findings into a unifying conceptual framework – the root-redox-methane framework – which confirms that coastal marsh plants, in interaction with their environment, regulate soil-redox dynamics and thereby control carbon transformation and methane cycling across environmental gradients and under global change scenarios.

Die Marschen spielen eine entscheidende Rolle bei der Regulierung des globalen Klimas, da sie große Mengen an Kohlenstoff speichern. Gleichzeitig sind sie wichtige natürliche Quellen für Methan, welches ein starkes Treibhausgas ist. Sowohl Kohlenstoffspeicherung als auch Methanflüsse sind eng mit Bodenredoxbedingungen verknüpft, die aufgrund von Umwelteinflüssen wie Salzgehalt, Hydrologie und Einträgen an organischem Material räumlich und zeitlich stark variieren. Diese Umweltfaktoren prägen nicht nur mikrobielle Gemeinschaften, welche die Bodenredoxdynamik bestimmen, sondern beeinflussen auch die Zusammensetzung der Pflanzenarten. Durch ihre Wurzeleigenschaften – wie Wurzelexsudation, -umsatz und Wurzel-Sauerstofffreisetzung – regulieren Pflanzen aktiv die Bodenredoxbedingungen und steuern somit Kohlenstoffumsetzungsprozesse und den Methankreislauf. Da funktionelle Pflanzenmerkmale auf dieselben Umweltfaktoren reagieren, die auch die Bodenredoxbedingungen steuern, sind Wechselwirkungen zwischen Pflanzen und ihrer Umwelt zentral für das Verständnis der Variabilität von Methanproduktion und -emission. Die Mechanismen, welche die pflanzenvermittelte Bodenredoxregulation mit Methanflüssen unter unterschiedlichen Umweltbedingungen und Einflüssen des globalen Wandels (z. B. Landnutzungsänderung, Erwärmung) verbinden, sind jedoch bislang nur unzureichend verstanden. Diese Dissertation überprüft die Annahme, dass Marschpflanzen Bodenredoxdynamiken steuern und dadurch die Kohlenstoffumwandlung und die Methanemissionen über Umweltgradienten hinweg und unter Einfluss des Klimawandels regulieren. Im Besonderen wird untersucht, wie artspezifische Wurzeleigenschaften, dargestellt durch die unterirdische Biomasse und Wurzelexsudation, die Bodenredoxbedingungen prägen, welche wiederum die Kohlenstoffumwandlung und Methanemissionen von Marschen steuern. Kapitel 2 gibt einen Überblick über die in dieser Dissertation untersuchten, ökologisch kontrastreichen Küstenstandorte und ist die erste umfassende Studie zur Quantifizierung der organischen Kohlenstoffvorräte in beweideten und unbeweideten Marschen an den Ostsee- und der Nordseeküste. Trotz vergleichbarer Vorräte an organischem Bodenkohlenstoff bis zu einer Tiefe von einem Meter führten die unterschiedlichen Gezeiten- und Sedimentationsregime zu einer höheren Anreicherung von organischem Kohlenstoff in den Oberböden der Ostsee. Viehbeweidung erhöhte den organischen Kohlenstoffgehalt der Oberböden in den Nordseemarschen, vermutlich durch tritthervorgerufene Veränderungen der Bodenbiogeochemie, während die Dynamik des organischen Bodenkohlenstoffs in den Ostseemarschen hauptsächlich durch die unterirdische Pflanzenproduktivität bestimmt wurde. Kapitel 3 vertieft das mechanistische Verständnis der Pflanzen-Boden-Interaktionen und zeigt, dass dauerhaft anoxische Hintergrund-Bodenredoxbedingungen die Persistenz von aus Wurzelexsudaten stammendem Kohlenstoff fördern, während schwankende oxisch–anoxische Bedingungen dessen Mineralisierung beschleunigen. Box A erweitert diese Analyse und zeigt, dass Hintergrund-Bodenredoxbedingungen und die Pflanzenart gemeinsam bestimmen, in welchem Maße Wurzelexsudate die Methanproduktion fördern können. Aufbauend auf diesen mechanistischen Erkenntnissen skalieren Kapitel 4 und 5 die Betrachtung auf den Ökosystemmaßstab des Methankreislaufs unter dem Einfluss des Klimawandels. Kapitel 4 zeigte, dass Viehbeweidung die Methanemissionen im Allgemeinen verringerte, Methanflüsse jedoch stark zwischen den Standorten variierten, bedingt durch vegetationvermittelte Veränderungen in den Pflanzen-Boden-Interaktionen. Kapitel 5 zeigt, dass Erwärmung die Bodenreduktion, insbesondere in der Pionierzone, verstärkte, was zu erhöhten Methanemissionen und einer verminderten Methanaufnahme in der oberen Marsch führte. Diese Effekte waren mit einer erhöhten Abundanz methanogener (methylotropher) Mikroorganismen und einer abnehmenden Aktivität methanotropher Mikroben verbunden, was auf eine höhere Temperaturempfindlichkeit der Methanproduktion im Vergleich zur Methanoxidation hinweist. Box B erweitert die Perspektive, indem sie zeigt, dass Feuchtgebietspflanzen sowohl methanogene als auch methanotrophe Mikroorganismen in ihrem Gewebe beherbergen können, je nach Bodenredoxbedingungen jedoch als netto Methansenke wirken können. Angesichts der großen Variabilität der in dieser Dissertation gemessenen Methanflüsse führt Box C einen übertragbaren Ansatz zur Qualitätssicherung von Flussmessungen ein, der die Kombination aus R2 und RMSE als Filterkriterium nutzt, um die Zuverlässigkeit und Vergleichbarkeit von Methanflüssen in Küstenmarschen zu verbessern. Abschließend integriert Kapitel 6 die Ergebnisse in einen konzeptionellen Rahmen – das root-redox-methane framework –, welches bestätigt, dass Marschpflanzen in Wechselwirkung mit ihrer Umwelt die Bodenredoxbedingungen regulieren und dadurch die Kohlenstoffumwandlung und den Methankreislauf über Umweltgradienten hinweg und unter Einfluss des Klimawandels regulieren.