Metabolic responses to environmental variation in tropical reptiles

Abstract

The compensation of environmental variation is a crucial factor for survival, especially in ectotherms, and has gained renewed attention in the face of climate change. Species have been shown to respond to changing conditions with a variety of compensatory mechanism, including behavioural and physiological adjustments, but the potential and relative importance of these mechanisms is still not fully understood. My dissertation investigates the capacity for metabolic adjustments in tropical reptiles, which has long been assumed to be limited although empirical evidence is highly variable. A prerequisite for an understanding of compensatory mechanisms in ectotherms is information about the thermal reality of a species, especially its body temperature. The first chapter of my dissertation validates two non-invasive methods for body temperature measurements in small to medium-sized reptiles: infrared thermometers and externally attached temperature loggers. Both techniques measure skin temperature rather than core body temperature but our calibrations under semi-natural conditions and in free-ranging individuals proved that both provide a suitable alternative to conventional cloacal temperature records. These methods are easy to use under field conditions and facilitate a more rapid data collection and thus an increased sample size, the possibility of repeated measurements of undisturbed animals under natural conditions and continuous records over several days including times in refuges and during the night. The second chapter provides an overview of observed acclimatization patterns in tropical reptiles, which range from no acclimatization to full metabolic depression. Based on the assumption that tropical environments provide rather stable conditions, this variety appears controversial but the combined consideration of thermal and energetic restrictions allows us to arrange these patterns into a scheme of decreasing metabolic costs. Our classification also describes two new patterns, selective and selective inverse acclimatization, where metabolic shifts are restricted to body temperatures below the range of activity body temperatures. The variety of constraining influences in tropical regions, including the availability of food and water as well as temperature, and their varying prevalence can adequately explain the variety of acclimatization patterns in tropical reptiles. Moreover, the consideration of the animal’s thermal reality advises caution regarding the interpretation of results from laboratory experiments and shows that an absence of metabolic responses does not necessarily allow inferences about physiological capacity. In addition to the variety of metabolic responses in tropical reptiles in general, the third chapter of my dissertation shows that even sympatric species, which experience the same fluctuations of ambient conditions, can show contrasting metabolic responses. Oplurus quadrimaculatus shows no difference in metabolic rate along a steep environmental gradient from dry spiny forest to humid rainforest but clear seasonal acclimatization, while Zonosaurus laticaudatus exhibits adjustments to local conditions along the gradient but no seasonal compensation. We relate this inverse pattern of metabolic adjustments to differences in their foraging ecology and show that ecology can, in some cases, be an even stronger determinant of compensation mechanisms than the thermal environment. In addition, the integration of our physiological data and information about behavioural thermoregulation in these species show that the prevalence of compensatory mechanisms can change even at the intraspecific level but that behavioural responses, if available, are preferred over physiological adjustments. Overall, my dissertation emphasises the importance of understanding an animal’s thermal reality, and thus its need for compensation, before attempting to understand its compensatory capacity. Furthermore, abiotic, biotic and ecological constraints all work in concert to determine the ability of species to compensate environmental variation. This complexity of influences and responses may have led to an underestimation of compensatory potential in tropical reptiles and further research is needed especially at ecologically relevant scales, integrating natural conditions and the interplay between behavioural and physiological mechanisms.

Die Kompensation von Umweltveränderungen ist ein entscheidender Faktor für das Überleben von Arten, vor allem von ektothermen Tieren, und dieser hat, angesichts des derzeitigen Klimawandels, wieder stark an Bedeutung gewonnen. Wechselnde Umweltbedingungen können eine Reihe von Kompensationsmechanis-men hervorrufen, unter anderem Anpassungen im Verhalten und der Physiologie von Tieren. Deren Potenzial und der Stellenwert dieser Mechanismen untereinander ist allerdings noch weitgehend unbekannt. Meine Dissertation untersucht das Kompensationspotenzial von Stoffwechselanpassungen bei tropischen Reptilien, welches lange als gering angesehen wurde, obwohl empirische Studien höchst unterschiedliche Ergebnisse zeigen. Eine Grundvoraussetzung, um Kompensationsmechanismen bei ektothermen Tieren verstehen zu können, sind Kenntnisse über ihre tatsächliche thermische Situation, insbesondere ihrer Körpertemperaturen. Das erste Kapitel meiner Dissertation beschreibt deshalb den Test zweier non-invasiver Methoden der Körpertemperaturmessung bei kleinen bis mittelgroßen Reptilien: Infrarot-thermometer und extern angebrachte Datenlogger. Beide Techniken messen die Hauttemperatur der Tiere anstatt der eigentlichen Körpertemperatur. Unsere Kalibrierungen unter halb-natürlichen Bedingungen und bei freilaufenden Individuen zeigen aber, dass beide Methoden geeignete Alternativen zu herkömmlichen Messungen in der Kloake sind. Beide eignen sich gut für den Einsatz unter Feldbedingungen und ermöglichen eine schnellere Datenaufnahme und somit größere Fallzahlen, wiederholte Messungen ungestörter Tiere unter natürlichen Bedingungen und eine fortlaufende Datenaufnahme über mehrere Tage, sowie in Rückzugsorten und über Nacht. Das zweite Kapitel bietet eine Übersicht über Akklimatisierungsmuster tropischer Reptilien, die von keinerlei metabolischer Anpassung bis hin zu einer starken Absenkung des Stoffwechsels reichen. Da die Tropen generell eher als ein klimatisch stabiler Lebensraum gelten, erscheint diese Bandbreite widersinnig. Die Integration thermischer und energetischer Einschränkungen erlaubt es uns aber, die beobachteten Muster entsprechend der damit verbundenen energetischen Kosten zu ordnen. Unsere Klassifizierung beschreibt außerdem zwei neue Muster, die selektive und die selektiv inverse Akklimatisierung, bei denen eine Verschiebung der Stoffwechselrate auf Körpertemperaturen unterhalb der normalen Aktivitätstemperatur beschränkt ist. Die Vielfalt der limitierenden Faktoren, inklusive Futter- und Wasserverfügbarkeit sowie Temperatur, und ihre wechselnde Vorherrschaft bieten insgesamt eine passende Erklärung für die Vielfalt der Akklimatisierungsmuster bei tropischen Reptilien. Darüber hinaus zeigen unsere Ausführungen, dass manche Laborergebnisse mit Vorsicht interpretiert werden sollten und dass das Fehlen metabolischer Anpassungen nicht zwangsläufig gleichbedeutend ist mit physiologischem Unvermögen. Neben der Vielfalt metabolischer Anpassungen bei tropischen Reptilien im Allgemeinen, zeigt das dritte Kapitel meiner Dissertation, dass selbst sympatrische Arten unterschiedliche Reaktionen zeigen können, obwohl sie den gleichen thermalen Bedingungen ausgesetzt sind. Oplurus quadrimaculatus zeigt keine Unterschiede in der Stoffwechselrate entlang eines steilen Umweltgradienten, von trockenem Dornenwald bis hin zum feuchten Regenwald, aber deutliche saisonale Anpassungen. Zonosaurus laticaudatus hingegen zeigt Anpassungen an lokale Bedingungen entlang des Gradienten, aber keinerlei saisonale Kompensation. Wir begründen diese konträren Anpassungen mit Unterschieden in der Nahrungs-ökologie der Tiere und zeigen somit, dass die Ökologie manchmal sogar einen stärkeren Einfluss auf das Kompensationspotenzial haben kann als die thermalen Bedingungen des Lebensraumes. Außerdem zeigen unsere physiologischen Daten in Kombination mit Informationen zum Thermoregulationsverhalten der Tiere, dass die Vorherrschaft bestimmter Kompensationsmechanismen auch innerhalb einer Art wechseln kann, dass Verhaltensanpassungen aber, wenn möglich, bevorzugt werden. Insgesamt unterstreicht meine Dissertation die Bedeutung der tatsächlichen thermalen Situation eines Tieres und zeigt, dass es ohne Kenntnisse darüber und den daraus resultierenden Kompensationsbedarf nicht möglich ist, die Kompensationsfähigkeit der Tiere zu beurteilen. Des Weiteren beeinflussen sowohl abiotische und biotische als auch ökologische Faktoren die Fähigkeit einer Art, Umweltveränderungen zu kompensieren. Diese Komplexität verschiedener Einflüsse und Reaktionen hat möglicherweise dazu geführt, dass das Kompensationsvermögen bei tropischen Reptilien bisher unterschätzt wurde. Hierzu sind weitere Studien dringend notwendig, insbesondere ökologisch relevante, die natürliche Bedingungen und das Wechselspiel von Verhalten und Physiologie berücksichtigen.