Influence of climate, season and anthropogenic changes on the energy budget and stress responses of Lepilemur edwardsi (Lepilemuridae; Primates)

Abstract

Jahreszeiten führen zu jährlichen Veränderungen der Umgebungstemperaturen und Niederschläge und haben einen starken Einfluss auf die Ressourcenverfügbarkeit von Tieren in ihrem Lebensraum. Daher müssen Tiere, die in saisonalen Lebensräumen leben, ihren Energiehaushalt an diese jahreszeitlichen Veränderungen anpassen. Einige Arten nutzen heterotherme Strategien (z.B. täglicher Torpor oder Winterschlaf), um mit anspruchsvollen Jahreszeiten zurechtzukommen, während andere Arten ihren Energieverbrauch stark erhöhen (z.B. zur Thermoregulation) oder ihr Verhalten ändern, in dem sie sich z.B. zusammenkauern, um während kälteren Jahreszeiten eine Wärmeabgabe an die Umwelt zu vermeiden; oder bei hohen Umgebungstemperaturen ihre Körperhaltung verändern um Wärme an die Umwelt abzugeben. Die stark saisonalen und laubabwerfenden Trockenwälder im Westen Madagaskars sind durch eine heiße und feuchte Regenzeit und eine kühlere Trockenzeit geprägt, in der etwa sechs Monate lang kaum Niederschlag fällt. Diese Veränderungen gehen mit Schwankungen der Ressourcen einher, wobei die Verfügbarkeit und auch die Qualität der Ressourcen in der Trockenzeit geringer ist als in der Regenzeit. Lepilemur edwardsi, eine kleine nachtaktive und folivore Lemurenart, die in diesen Wäldern im Nordwesten Madagaskars lebt, muss sich an diese jahreszeitlichen Schwankungen der Umgebungstemperatur und der Ressourcen anpassen. Der Proteingehalt der folivoren Nahrung von L. edwardsi nimmt während der Trockenzeit mit zunehmendem Alter der Blätter ab, und zusätzlich erhöhen die hohen Tagestemperaturen den Gehalt an pflanzlichen Sekundärstoffen in den Blättern, was zu einer Abnahme der Nahrungsqualität insbesondere gegen Ende der Trockenzeit führt. In meiner Dissertation haben wir die saisonalen Einflüsse und den Einfluss des Geschlechts, der Schlafplatzqualität und der Körperkondition auf den Energiehaushalt und die Stressantwort von L. edwardsi untersucht. Die Studie wurde im Ankarafantsika-Nationalpark an der Forschungsstation in Ampijoroa, in der Regenzeit und der späten Trockenzeit im Jahr 2018 und der frühen Trockenzeit im Jahr 2019 durchgeführt. Wir haben den Ruhestoffwechsel mit Hilfe von open-flow-respirometry gemessen, die Stressantwort durch die Konzentration des Stresshormons Cortisol in den Haaren der Individuen analysiert; und die Darm- und Ektoparasitenprävalenz von L. edwardsi während der drei Probenahmezeiträume gemessen. L. edwardsi muss vermutlich seinen Ruhestoffwechsel während der ressourcenarmen Trockenzeit massiv erhöhen, im Vergleich zum niedrigen Ruhestoffwechsel während der ressourcenreichen Regenzeit, um mit der erhöhten Toxizität der Nahrung zurecht zu kommen. Wir konnten keine regelmäßige Heterothermie feststellen, allerdings zeigte ein leichteres Individuum eine "torporähnliche" Episode, während der respiratorischen Messungen in der späten Trockenzeit, was möglicherweise auf den Nahrungsentzug währenddessen zurückzuführen ist. Die geringere Ressourcenverfügbarkeit während der Trockenzeit zeigen sich vermutlich auch in den höheren Stresslevel und der höheren Prävalenz von Darmparasiten, insbesondere gegen Ende der Trockenzeit bei L. edwardsi. Da die Individuen auch einen Verlust an Körpergewicht aufwiesen, scheint es, dass L. edwardsi nur einen geringen Handlungsspielraum für zukünftige klimatische Veränderungen hat. Insbesondere bei einer Verlängerung der Trockenzeiten könnte L. edwardsi kaum Möglichkeiten zu weiteren Anpassungen haben. Darüber hinaus scheinen reproduzierende männliche Individuen durch die Fortpflanzungszeit besonders gestresst zu sein, da diese Individuen während der Paarungszeit (in der frühen Trockenzeit) einen signifikanten Anstieg der Stresslevel zeigten. Letztendlich tragen die Ergebnisse meiner Dissertation zu einem besseren Verständnis der Auswirkungen von jahreszeitlichen Veränderungen auf arboreale, folivore Säugetiere, wie L. edwardsi, bei und können helfen, die Reaktion dieser Arten oder von Arten, die im selben oder ähnlichen Lebensräumen leben, auf zukünftige klimatische Veränderungen vorherzusagen. Zusätzlich dazu, könnten diese Daten zum aktuellen und künftigen Artenschutzprogramm von L. edwardsi beitragen.

Seasons cause yearly changes in ambient temperatures and precipitation and therefore strongly influence an animals’ resource availability in its habitat. Hence, animals living in seasonal habitats have to adapt their energy expenditure to these annual changes. Some species use heterothermic strategies (i.e., daily torpor or hibernation) to cope with challenging seasons, whereas other species strongly increase their energy expenditure (e.g., for thermoregulation) or use behavioral mechanisms, such as huddling during cold periods or the change of posture or microclimates at high ambient temperatures. The highly seasonal western deciduous dry forests of Madagascar are characterized by a hot and humid wet season and a cooler dry season with almost no precipitation for about six months. These changes are accompanied by fluctuations in resources, with a lower resource availability and also quality during the dry season than during the wet season. Lepilemur edwardsi, a small nocturnal and folivorous lemur species, living in these forests in north western Madagascar, has to adapt to these seasonal fluctuations of ambient temperature and resources. The protein content of the folivorous diet of L. edwardsi decreases during the dry season with increasing leaf age and additionally the high daytime ambient temperatures increase the plant secondary metabolites content of the leaves, resulting in a decrease of the food-quality towards the end of the dry season. We examined the seasonal influences and the influence of sex, sleeping site quality and body condition on the energy budgeting and stress response of L. edwardsi. The study took place in the Ankarafantsika National Park at the forest station in Ampijoroa in the wet season and late dry season in 2018 and the early dry season in 2019. We measured the resting metabolism via open-flow respirometry, the stress levels via an analysis of hair cortisol concentrations and the intestinal and ectoparasite prevalence of individuals of L. edwardsi during the three sampling periods directly in in the dry forest. To cope with the increased toxicity of its diet, L. edwardsi presumably has to increase its resting metabolic rate from the well-resourced wet season to the poor-resourced dry season. We could not detect any regular employment of heterothermy, however one individual with a low body mass showed a “torpor-like” episode possibly due to the food deprivation during respirometry in the late dry season. The dietary constraints during the dry season are presumably also shown in the higher stress levels and intestinal parasite prevalence of this species, particularly towards the end of the dry season. As individuals also showed a loss in body mass, it seems that L. edwardsi might only have a small scope to future climatic changes (e.g., a prolongation of the dry season). Furthermore, reproducing male individuals seem to be particularly stressed by the reproductive season, as these individuals showed a significant increase in stress levels during the mating season (early dry season). Ultimately, the results of my dissertation contribute to a better understanding of the impact seasonal changes have on arboreal folivorous mammals, such as L. edwardsi and may help to predict the response of such species or species living in the same or similar habitats to future climatic changes. Additionally, this data might contribute to the current and future conservation action plan of L. edwardsi.