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Dissertation zugänglich unter
URN: urn:nbn:de:gbv:18-95799
URL: http://ediss.sub.uni-hamburg.de/volltexte/2019/9579/


Phylogenetic systematics, diversity, and biogeography of the frogs with gastromyzophorous tadpoles (Amphibia: Ranidae) on Sumatra, Indonesia

Phylogenetische Systematik, Diversität und Biogeografie der Frösche mit gastromyzophoren Kaulquappen (Amphibia: Ranidae) in Sumatra, Indonesien

Arifin, Umilaela

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Freie Schlagwörter (Deutsch): Kaskadenfrösche , Diversifizierung , integrative Taxonomie , Paläo-Drainagesysteme , Sumaterana
Freie Schlagwörter (Englisch): Cascade Frogs , diversification , integrative taxonomy , paleodrainage systems , Sumaterana
Basisklassifikation: 42.82 , 42.60 , 42.13 , 42.07
Institut: Biologie
DDC-Sachgruppe: Biowissenschaften, Biologie
Dokumentart: Dissertation
Hauptberichter: Haas, Alexander (Prof. Dr.)
Sprache: Englisch
Tag der mündlichen Prüfung: 25.01.2019
Erstellungsjahr: 2019
Publikationsdatum: 21.03.2019
Kurzfassung auf Englisch: Sumatra boast an extraordinary level of vertebrate diversity, including many endemic species, especially of amphibians. A total of 104 species of amphibians, including frogs/toads (Anura) and caecilians (Gymnophiona) have been recorded on the island. In the last decade alone, several new species of amphibians were described from this island, and yet, many experts suspect that the true amphibian diversity of Sumatra still remains unknown. Lack of sampling and lack of molecular data remain the main impediments in ameliorating this predicament. My doctoral thesis focuses on the diversity and distribution of the family Ranidae on Sumatra, particularly the subgroup of taxa that possess gastromyzophorous tadpoles as an adaptation for living in torrential habitats. Ranids with gastromyzophorous tadpoles (collectively known as Cascade Frogs) were previously known only for the genus Amolops, Meristogenys, and Huia. In Sumatra, until my study, only Huia sumatrana had been positively known to have this larval type. Despite the abundance of many suitable stream habitats no other forms with gastromyzophorous tadpoles has been reported. The aim of my doctoral research was twofold: 1) investigate the existence of additional species with this highly specialized tadpole type in Sumatra, and 2) given the high dependency of the larval stage on stream habitat, this group of frogs is a suitable taxon for testing the hypothesis whether distribution patterns of Sumatran species are congruent with patterns of the Pleistocene-river systems. Species discovery. My study was the first comprehensive sampling of riparian ranid frogs along a full range longitudinal transect of Sumatra, with special emphasis on the Cascade Frogs. This study was also the first to employ a molecular genetic approach to confirm the identity (barcoding) of frogs and their gastromyzophorous tadpoles from Sumatra. My data reveal more diversity within the Sumatran Cascade Frog assemblage than previously known. I have successfully identified gastromyzophorous tadpoles from Sumatra as larval forms of the endemic frog previously thought to belong to Chalcorana crassiovis, using the 12S and 16S mitochondrial gene fragments. My larger phylogenetic analyses from both mitochondrial and nuclear gene fragments also suggest the recognition of two other previously unrecognized distinct lineages that are related to the aforementioned species. Thus, along with corroborating evidence (e.g., molecular, morphology, distribution, and larval forms), I delimited three distinct lineages (frogs previously known as C. crassiovis and the two new described species) by proposing a new genus Sumaterana. My phylogenetic work also shows unexpected levels of genetic diversity within Huia samples from Sumatra. My analyses suggest the recognition of at least three distinct lineages of the genus Huia on this island. In assessing character evolution, my phylogenetic analysis suggests that gastromyzophory in Southeast Asian ranids might have evolved independently twice - once in the most recent common ancestor of the Huia+Sumaterana+Meristogenys clade, and again in the more distant genus Amolops.
The effect of paleo-drainage systems on lineage diversification. The Sundaland Pleistocene drainage systems that connect to Sumatra are the Malacca Strait river system, Siam river system, North Sunda river system, and East Sunda river system. My phylogenetic analyses show no conclusive evidence for the watersheds driving cladogenesis in these frogs. However, the results demonstrated that distribution of the Sumatran Cascade Frogs were genetically structured into the northern and southern lineages on the island. According to this study, I believe that for certain groups of animals, especially those that are not entirely restricted to river habitats in their life cycle (e.g., ranids with gastromyzophorous tadpoles), the paleo-drainage hypothesis probably is not relevant. Adult’ frogs seem to have more potent dispersal abilities in the terrestrial habitat compared to their larval stages in the rivers, which might maintain gene flow independent of river geography. Furthermore, based on my divergence time analysis, the Cascade Frogs have diversified in Sumatra much earlier than the occurrence of the paleo-river systems. The result of my study are anticipated to help with predicting geographic patterns of their diversity as well as guiding research on anurans in the Sunda region for bio-discovery and conservation. In conclusion, my study is convincing evidence that Sumatran frog diversity is still significantly underestimated and new discoveries can be expected. Strategic sampling efforts need to be undertaken to reveal the unknown diversity and geographic patterns present on the island. For example in my thesis, I also delimited a new Pulchrana species from Sumatra as well as extend the geographical range of its sister species (P. centropeninsularis) from the Malay Peninsula region. On broader level, my work demonstrated that comprehensive geographic and thorough sampling of adult and larva forms in biological hotspots such as Sumatra, as well as integration of different sources of evidence are essential to disentangle the taxonomic and phylogenetic problems of the tropical regions, particularly for cryptic or near cryptic species commonly found in the tropics. Furthermore, my finding on the north-south geographical partitioning of Cascade Frogs on the island needs further corroboration with other taxa. This distribution patterns might shed light on the geographical history of the island that will be beneficial for designing conservation priorities in the region.
Kurzfassung auf Deutsch: Sumatra weist eine bemerkenswerte Wirbeltier Diversität auf, einschliesslich vielen endemischen Arten, insbesondere Amphibien. Insgesamt 104 Amphibienarten (Froschlurche [Anura] und Blindwühlen [Gymnophiona]) wurden auf der Insel nachgewiesen. Alleine im letzten Jahrzehnt wurden einige neue Amphibienarten auf dieser Insel beschrieben, dennoch vermuten Experten, dass die eigentliche Amphibiendiversität immer noch unbekannt ist. Das Fehlen von Proben und das Fehlen molekularer Daten stellen die grössten Hindernisse zur Beseitigung dieser Wissenslage dar. Meine Doktorarbeit konzentriert sich auf die Diversität und die Verteilung der Familie Ranidae auf Sumatra, insbesondere der Untergruppe der Taxa, die gastromyzophore Kaulquappen besitzen, als Anpassung an kaskadieren Bach- und Flusshabitate. Frösche mit gastromyzophoren Kaulquappen (insgesamt zusammengefasst als Kaskadenfrösche) waren bisher nur bei Arten der Gattungen Amolops, Meristogenys und Huia bekannt. Vor meiner Studie war auf Sumatra nur Huia sumatrana dafür bekannt, eine solche Larvenform zu besitzen. Trotz vieler geeigneter Bachhabitate waren bisher keine anderen gastromyzophoren Kaulquappen nachgewiesen worden. Die Ziele meiner Dissertation waren: 1) Die Untersuchung, ob weitere Arten dieses hochentwickelten Kaulquappentyps in Sumatra vorkommen und 2) ob durch die hohe Abhängigkeit der Larven von den Fluss- und Bachhabitaten diese Taxa von Froschlurchen geeignet sind, die Hypothese zu testen, dass Verteilungsmuster der Taxa kongruent mit Fusssystemen des Pleistozäns sind.
Artentdeckung. Meine Studie war die erste umfassende Aufsammlung uferlebender Frösche der Ranidae entlang eines vollständigen Längstransekts in Sumatra, mit besonderem Schwerpunkt auf den Kaskadenfröschen. Diese Studie war auch die erste, die einen molekularbiologischen Ansatz (Barcoding) verwendete, um die Identität gastromyzophoren Kaulquappen in Sumatra nachzuweisen und sie den Fröschen eindeutig zuzuordnen. Meine Daten zeigen mehr Diversität innerhalb der Kaskadenfrösche Sumatras auf, als bisher angenommen. Ich konnte erfolgreich mittels mitochondrialer Genfragmente (12S/16S) gastromyzophore Kaulquappen als Larvenformen des endemischen Frosches identifiziert, der bislang als Chalcorana crassiovis bekannt war. Meine umfangreichen phylogenetischen Analysen, sowohl von mitochondrialen als auch nuklearen Genfragmenten, legen die Anerkennung zweier bisher nicht bekannte Abstammungslinien als eigene Arten nahe, die eng mit der genannten Arten verwandt sind.
Zusammen mit anderen Beweisen (z.B. Molekül-, Morphologie-, Verteilungs- und Larvenformen) habe ich also insgesamt drei verschiedene Abstammungslinien (die vormals als Chalcorana crassiovis bekannte Art und zwei neu beschriebene Arten) abgegrenzt und eine neue Gattung Sumaterana für sie vorgeschlagen. Meine phylogenetische Arbeit zeigt auch eine unerwartete genetische Diversität innerhalb der Huia-Proben aus Sumatra. Meine Analysen legen die Anerkennung von mindestens drei verschiedenen Linien der Gattung Huia auf Sumatra nahe. Bei der Beurteilung der Merkmalsevolution deutet meine phylogenetische Analyse darauf hin, dass sich Gastromyzophorie innerhalb der südostasiatischen Raniden zweimal unabhängig voneinander entwickelt haben könnte - einmal im letzten gemeinsamen Vorfahren der Huia+Sumaterana+Meristogenys Klade und ein weiteres Mal in der weiter entfernten Gattung Amolops.
Die Wirkung des Paläo-Drainagesystems auf die Diversifizierung. Die alten Flusssysteme von Sundalands im Pleistozän, die Wasser von Sumatra ableiteten sind, sind das Flusssystem der Straße von Malakka, das Flusssystem Siams, das Flusssystem Nord-Sundas und das Flusssystem Ost-Sundas. Meine phylogenetischen Analysen zeigen keine klaren Beweise für einen Zusammenhang zwischen Flusssystemen und Kladogenese dieser Frösche. Die Ergebnisse zeigten jedoch eine genetische Verteilung der Sumatra-Kaskadenfrösche in nördliche und südliche Linien. Gemäss meiner Untersuchung glaube ich, dass die "Paleodrainage-Hypothesis" für bestimmte Tiergruppen, insbesondere diejenigen, die in ihrem Lebenszyklus nicht vollständig auf Flusslebensräume beschränkt sind (z. B. Raniden mit gastromyzophoren Kaulquappen), wahrscheinlich nicht ausschlaggebend ist. Adulte Frösche scheinen im terrestrischen Lebensraum stärkere Ausbreitungsfähigkeiten zu haben als ihre Larvenstadien in den Flüssen, was den Genfluss unabhängig von der Flussgeographie aufrechterhalten könnte. Aufgrund meiner Divergenz Zeit-Analyse haben Kaskadenfrösche in Sumatra lange vor der Bildung der Paläo-Flusssysteme eine Speziation durchlaufen. Das Ergebnis meiner Studie soll dazu beitragen, die geographischen Muster ihrer Diversität vorherzusagen und Forschung an Anuren in der Sunda-Region, Entdeckung weiterer Arten und den Schutz anzuregen.
Zusammenfassend ist meine Studie ein überzeugender Beweis dafür, dass die Vielfalt der Sumatra-Frösche immer noch erheblich unterschätzt wird und neue Entdeckungen zu erwarten sind. Es müssen strategische Sammlungsaktionen unternommen werden, um die unbekannte Vielfalt und die geographischen Muster der Insel aufzuzeigen. In meiner Doktorarbeit habe ich zum Beispiel eine neue Pulchrana-Art aus Sumatra beschrieben und die geografische Verbreitung ihrer Schwesterarten (P. centropeninsularis) von der Malaiischen Halbinsel bis nach Sumatra vergrössert. Weiter zeigte meine Arbeit, dass eine umfassende geografische und gründliche Probenahme von Adult- und Larvenformen in biologischen Hotspots wie Sumatra, sowie die Integration verschiedener Evidenzen von wesentlicher Bedeutung sind, um die taxonomischen und phylogenetischen Probleme der tropischen Regionen zu lösen, vor allem für kryptische oder sehr ähnliche Arten, wie sie in den Tropen häufig vorkommen. Ausserdem erfordern meine Ergebnisse zur Nord-Süd-Verteilung der Kaskadenfrösche auf der Insel eine Bestätigung durch die Untersuchung weiterer Taxa. Diese Verteilungsmuster könnten Licht auf die geografische Geschichte der Insel werfen, was hilfreich für das Erstellen von Schutzprioritäten in dieser Region ist.

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