Morphological, anatomical, and physiological investigation into the adaptive responses of Paulownia tomentosa to different abiotic stimuli

Abstract

Bedenken bezüglich des Klimawandels haben das Interesse an der Verwendung schnell wachsender Bäume für nachhaltige Forstwirtschaft und CO2-Reduktion geweckt. Paulownia spp. ist besonders vielversprechend aufgrund seines schnellen Wachstums und seiner Anpassungsfähigkeit an ungünstige klimatische und edaphische Bedingungen, was es beliebt für kommerzielle Plantagen und Aufforstungen macht. In diesem Kontext ist es entscheidend, Einblicke in die Anpassungsfähigkeit der Paulownia-Bäume an die global prognostizierten Klimabedingungen zu gewinnen. Diese Studie zielt in erster Linie darauf ab, die morphologischen, physiologischen und anatomischen Reaktionen junger Paulownia tomentosa auf erhöhte CO2-Konzentrationen und zyklischen Trockenstress zu bewerten. Zweitens, die bioelektrische Aktivität dieser Bäume als Reaktion auf schädigende Reize und nachfolgende Bewässerung nach Trockenheit zu charakterisieren. Die Forschung umfasst drei Versuchsanordnungen: (1) Samengezogene Paulownien wurden einer CO2-Konzentration von 950 ppm während einer Wachstumssaison ausgesetzt, um den Gasaustausch, anatomische Modifikationen des Stammes, die elementare Zusammensetzung von Schließzellen und Mesophyll-Chloroplasten sowie Wachstumsreaktionen zu beurteilen. (2) Dreijährige Bäume durchliefen wiederkehrende Trockenheitszyklen, um Gasaustausch, photosynthetische Effizienz, Blattpigmentzusammensetzung, hydraulische Architektur und Wachstumsanpassungen während einer Wachstumsperiode zu untersuchen. (3) Die bioelektrischen Reaktionen von dreijährigen Paulownia-Bäumen, die Verbrennungsschäden und der Rehydrierung des Bodens nach Trockenheit ausgesetzt waren, wurden mit interzellulären und extrazellulären (EEG) Methoden charakterisiert. Die Ergebnisse des CO2-Experiments zeigen, dass bei Paulownia-Sämlingen, die bei erhöhtem CO2 angebaut wurden, die Netto-CO2-Aufnahme signifikant höher war. Gleichzeitig blieben stomatäre Leitfähigkeit und Transpiration unverändert, was die Wassernutzungseffizienz im Vergleich zu Pflanzen, die bei Umgebungs-CO2 angebaut wurden, erhöhte. Die breiteren Stammgefäße deuteten auf einen verbesserten Wassertransport unter erhöhtem CO2 hin. Erhöhte photosynthetische Aktivität und Veränderungen in der Holzanatomie führten zu einer höheren Wachstumsleistung, mit einem signifikant höheren Höhen- und Sprossbiomassezuwachs und einem zunehmenden Trend zur Wurzelbiomasse und Stammstärke. Trockenheit reduzierte im Allgemeinen die Netto-CO2-Aufnahme, die stomatäre Leitfähigkeit und die Transpiration, erhöhte jedoch den Chlorophyll- und Anthocyangehalt und bewahrte so die Photosyntheseaktivität in den frühen Stressphasen. Die Wassernutzungseffizienz blieb nach der Trockenheit aufgrund semi-konservativer Wasserstrategien höher. Durch Trockenheit gestresste Pflanzen entwickelten engere Gefäße, aber die Gefäßfrequenz nahm zu, was auf einen Trend zur hydraulischen Sicherheit hindeutet. Jedoch hatten wiederkehrende Trockenheitszyklen negative Auswirkungen auf Wachstumsparameter wie den gesamten Biomassezuwachs, Stammdurchmesser, Höhe und Blattzahl. Hinsichtlich der bioelektrischen Aktivität lösten schädigende Reize Depolarisations- und Hyperpolarisationsreaktionen in der Plasmamembran gesunder Blattzellen aus. Zusätzlich war die Aktivität durch Oszillationen des elektrischen Potentials der Blattstiele in distalen Blättern gekennzeichnet, zeitgleich mit Stomataschluss und reduzierter Photosynthese, was auf systemische Signalgebung hinweist. Während der Dunkelheit fielen die elektrischen Signale mit einer vorübergehenden Öffnung der Stomata und einer erhöhten Atmungsaktivität zusammen. Nach der Wiederbewässerung zeigten die Blattzellen hyperpolarisierende Reaktionen, begleitet von leichten Variationen in den Gasaustauschparametern, was auf eine Konzentration auf hydraulische Reparaturen über der Photosynthese hindeuten könnte. Die approximative Entropieanalyse der EEG-Signale ergab, dass P. tomentosa unter Stress (Trockenheit und Verletzung) zu einer komplexeren und unvorhersehbareren bioelektrischen Dynamik übergeht. Im Gegensatz dazu nimmt die Komplexität nach der Wiederbewässerung ab und deutet auf eine synchronisierte bioelektrische Reaktion hin. Zusammenfassend legen die Ergebnisse nahe, dass P. tomentosa von erhöhten CO2-Niveaus profitieren könnte, wenn ausreichend Wasser verfügbar ist. Indem sie ihre metabolischen und morphologischen Eigenschaften anpassen, können junge Bäume häufige und schwere Trockenheit überstehen. Zukünftige Forschungen sollten gründlich untersuchen, wie diese Umweltfaktoren interagieren und andere Faktoren wie Temperatur berücksichtigen, um die Anpassungsfähigkeit der Art unter verschiedenen Klimaszenarien zu bewerten. Darüber hinaus bietet diese Studie erste Einblicke in die bioelektrischen Reaktionen von P. tomentosa auf schädliche Reize und die Wiederbewässerung nach einer Trockenheit, was wertvolle Daten liefert, die Technologien zur frühzeitigen Erkennung von Stress bei der Kultivierung von P. tomentosa verbessern könnten.

Concerns about climate change have sparked interest in using fast-growing trees for sustainable forestry and atmospheric CO2 reduction. Paulownia spp. is particularly promising due to its rapid growth and adaptability to adverse climatic and edaphic conditions, making it popular for commercial plantations and reforestation. Within this context, it is crucial to gain insights into the adaptability responses of Paulownia trees to the globally projected climatic conditions. This study primarily aims to evaluate the morphological, physiological, and anatomical responses of young Paulownia tomentosa to elevated CO2 levels and cyclic drought stress. Secondly, to characterize the bioelectric activity of these trees in response to damaging stimuli and post-drought re-irrigation. The research comprises three experimental setups: (1) Seed-grown Paulownia were exposed to a CO2 concentration of 950 ppm throughout one growing season to assess gas exchange, stem anatomical modifications, elemental composition of guard cells and mesophyll chloroplasts, and growth responses. (2) Three-year-old trees underwent recurrent drought cycles to examine gas exchange, photosynthetic efficiency, leaf pigment composition, hydraulic architecture, and growth adaptations during one growing season. (3) Bioelectric responses were characterized in three-year-old Paulownia trees subjected to burn damage stimuli and soil rehydration after drought, using intercellular and extracellular (EEG) methods. The results from the CO2 experiment show that Paulownia seedlings cultivated at elevated CO2 had significantly higher net CO2 uptake. At the same time, stomatal conductance and transpiration remained unchanged, enhancing water use efficiency compared to plants grown at ambient CO2. The wider stem vessels suggested enhanced water transport under elevated CO2. Increased photosynthetic activity and wood anatomy alterations led to higher growth performance, with a significantly higher height and shoot biomass increment and an increasing trend toward the root biomass and stem diameter. Drought generally reduced net CO2 uptake, stomatal conductance, and transpiration but increased chlorophyll and anthocyanin content, thus maintaining and protecting the photosynthetic activity during early stress stages. Post-drought water use efficiency remained higher due to semi-conservative water use strategies. Drought-stressed plants developed narrower vessels but increased vessel frequency, suggesting a trend toward hydraulic safety. However, recurrent drought cycles negatively impacted growth parameters, such as the total biomass increment, stem diameter, height, and number of leaves. Concerning bioelectric activity, damaging stimuli induced depolarization and hyperpolarization responses in the plasma membrane of healthy leaf cells. Additionally, the activity was characterized by oscillations in the electrical potential of the leaf petioles in distal leaves, concurrent with stomatal closure and reduced photosynthesis, indicative of systemic signaling. During dark periods, electrical signals coincided with transient stomatal opening and enhanced respiratory activity. Upon re-irrigation, leaf cells displayed hyperpolarizing responses accompanied by slight variations in gas exchange parameters, which may suggest a focus on hydraulic repair over photosynthesis. Approximate entropy analysis of the EEG signals revealed that P. tomentosa, under stress (drought and injury), shifts to more complex and unpredictable bioelectric dynamics. Conversely, complexity decreases following re-irrigation, indicating a more synchronized bioelectric response. In conclusion, the findings suggest that P. tomentosa may benefit from elevated CO2 levels when water is sufficiently available. By adjusting their metabolic and morphological traits, young trees can withstand frequent and severe drought. Future research should thoroughly investigate how these environmental drivers interact and other factors like temperature to evaluate the species' adaptability under different climate scenarios. Additionally, this study introduces initial insights into the bioelectric responses of P. tomentosa to damaging stimulus and post-drought re-irrigation, providing valuable data that could advance early stress detection technologies in its cultivation.