Untersuchungen zum Bau der epicranialen Atemwege beim Schweinswal (Phocoena phocoena Linnaeus, 1758)

Abstract

In Anpassung an den aquatischen Lebensraum hat die Nasenregion der Cetacea gravierende strukturelle und funktionelle Veränderungen erfahren. Diese Studie unternimmt den Versuch, den nasalen Komplex beim Schweinswal (Phocoena phocoena) einschließlich der Strukturen, die mit der Lauterzeugung in Zusammenhang gebracht werden, anhand mikroskopisch-anatomischer, histologischer und elektronenmikroskopischer Betrachtungen zu analysieren. Unterhalb des Blaslochs finden sich bei Phocoena phocoena epicranial 5 blind endende, paarige Divertikel. Das die Luftsäcke auskleidende Epithel zeigt keinerlei Sinnes- oder Drüsenzellen. Im gesamten epicranialen Respirationstrakt liegt ein mehrschichtiges Plattenepithel vor, welches variabel pigmentiert ist und eine unvollständige Verhornung aufweist. Die in dieser Studie vorgelegten Befunde bestätigen den Erhalt pyknotischer Zellkerne in den oberflächlichen Epithelzellen sowie die Existenz vereinzelter intrazellulärer Tonofilamente. Elektronenmikroskopische Befunde belegen einen verbesserten mechanischen Zusammenhalt der Epithelzellen durch das vermehrte Auftreten von Desmosomen und intra- wie interzellulärer Lipideinschlüsse. Es wird kein Stratum granulosum ausgebildet, Keratohyalingranula fehlen gänzlich. Ultrastrukturelle Ergebnisse deuten das Fehlen eines Matrixproteins an. Die epitheliale Auskleidung des epicranialen Respirationstrakts einschließlich der akzessorischen Luftsäcke zeigt im Bereich der Stimmlippen einen signifikanten strukturellen Unterschied. Eine Vielzahl von Lagen extrem platter, unvollständig verhornender Epithelzellen, lagert unmittelbar auf kompakt kollagenösem Bindegewebe. Das Epithel selbst ist hier durch viele (bis zu 80 gezählte) Zelllagen erheblich verstärkt und es werden vermutlich ständig kernhaltige Zellen von der Oberfläche abgelöst. Dies wird als Anpassung an die mechanische Beanspruchung des Epithels im Bereich der Stimmlippen gedeutet. Ellipsoide Fettkörper (Bursae) im unmittelbaren Bereich der nasalen Stimmlippen dienen wahrscheinlich als Resonanzkörper, die ihre Initialenergie über die pneumatisch bewegten Stimmlippen direkt erhalten können. In Zusammenhang mit dieser möglichen Funktion steht vermutlich das Vorkommen von Lamellenkörperchen, die im nahen Bereich der Stimmlippen und der Fettkörper liegen. Diese Mechanorezeptoren könnten der Rückmeldung von Vibrationsereignissen und Druckänderungen dienen. Der vorgelegte Befund stützt die aktuelle Hypothese zur Erzeugung des Biosonars bei Zahnwalen von Cranford et al. (1996). In dieser Studie wird erstmals ein blattförmiger Elastinkörper im epicranialen nasalen Komplex beschrieben. Er kommt paarig vor und liegt beiderseits dorsocaudal der hinteren Fettkörper. Bei Beendigung der Muskelkontraktionen sind sie in der Lage, durch ihre Retraktionskraft das Blaslochligament in seine Ausgangsposition zurück zu verlagern. Zumindest für den Schweinswal könnte es sich hierbei um ein weiteres strukturelles Element im Gefüge des potentiellen Sonarapparats handeln. Die akzessorischen nasalen Luftsäcke sind als neue, synapomorphe Bildungen der Odontoceti. Die Übereinstimmungen im histologischen Bau der Epithelien aller nasalen Luftsäcke bei Phocoena phocoena lässt darauf schließen, dass hier jeweils ähnliche oder gleiche Funktionen erfüllt werden. Die Luftsäcke liegen beim Schweinswal mitsamt dem zentral gelegenen Nasengang in der außerordentlich festen und kompakten ’porpoise capsule’. Diese potentiellen Reserveräume für Atemluft im Zusammenhang mit der Schallerzeugung (Phonation) kommen auch als Schallreflektoren in Frage, welche vor allem das Neurocranium und den Unterkiefer akustisch abschirmen sollen. Insgesamt gesehen ist für den Schweinswal (Phocoena phocoena) anhand der histologischen Untersuchungen dieser Studie übertragend zu erwarten, dass es hier (wie bei anderen Zahnwalarten) durch ein oszillierendes Öffnen und Schließen der nasalen Stimmlippen zu Initialschwingungen kommt, welche an die Fettkörper (Bursae) weitergeleitet werden und von dort über einen noch unbekannten Weg zur Melone gelangen. Der direkte Kontakt zwischen den vorderen Fettkörpern und der Melone über Faserbündel des ’nasal plug’-Muskels erlaubt hier eine hypothetische Brücke. Dabei mag der Kontraktionszustand dieses bemerkenswerten Muskels eine Rolle spielen. Die in dieser Studie vorgestellten mikroskopisch-anatomischen, histologischen und ultrastrukturellen Befunde unterstützen die Annahme, dass die für Schweinswale charakteristische Phonation durch die Luftsäcke als Teil des nasalen Komplexes wesentlich beeinflusst und moduliert wird. Ihre Topographie um den Ort der Lauterzeugung, ihr einheitlicher histologischer Aufbau und ihr bemerkenswertes Dehnungspotential deuten einerseits auf eine Funktion als Luftreservoir im Zusammenhang mit der Phonation hin, andererseits auf Implikationen als akustischer Schutzschild des temporalen Neurocraniums und des Unterkiefers als den potentiellen Empfängern eingehender Schallwellen.

The complete adaptation of cetaceans to the aquatic life resulted in essential morphological changes and innovations, which in many fields is only poorly understood. The nasal complex for example is a structure that went through considerable evolutionary modification. This study analyses the epicranial nasal structures of Phocoena phocoena, the harbour porpoise, by means of anatomical microscopy, histology and electron microscopy with respect to the accessory nasal air sacs. Five blind ending diverticulae follow underneath the blowhole. The lining epithelium contains no sensory or glandular cells. Findings of this study confirm a stratified squamous epithelium for the epicranial respiratory tract with its accessory diverticulae with variable pigmentation and incomplete keratinisation. Here, findings confirm the persistence of pycnotic nuclei in the uppermost epithelial cells as well as the existence of loose intracellular monofilaments. Moreover, ultrastructural findings confirm an improved mechanical coherence of epithelial cells by a relatively higher quantity of desmosomes and intracellular as well as intercellular lipid inclusions. No stratum granulosum is existent, keratohylin granules are consistently missing. Ultrastructural results indicate the non-existence of a keratin matrix protein. Compared to the epithelial lining of the epicranial respiratory tract, including all nasal air sacs, the epithelial area of the phonic lips shows a significant structural difference that is described here for the first time. Various layers of extremely flattened, incompletely keratinised epithelial cells, which altogether do not look thicker through the microscope compared to the adjacent epithelium, lay directly on top of compact collagenous connective tissue. A lamina propria based on loose connective tissue is absent. Here, the epithelium is severely reinforced by many (up to 80 counted) cellular layers. Presumably, cells with nuclei are being removed constantly. This can be interpreted as an adaptation to the strong mechanical stress of the epithelium of the phonic lips. Ellipsoid fat bodies (bursae) in close contact with the nasal phonic lips probably work as resonance bodies that receive their initial energy directly from the pneumatic driven phonic lips. The presence of mechanoreceptors in the immediate vicinity of the phonic lips and fat bodies here is described for the first time. The mechanoreceptors and fat bodies may be linked functionally. Larger, multi-layered mechanoreceptors without perineural capsules in the periphery of the fat bodies are to be distinguished from smaller less-layered mechanoreceptors with perineural capsules lying directly subepithelial. These mechanoreceptors potentially can give feedback regarding incidences such as vibrations or pressure changes in the tissue. This finding supports the current theory of the sound generation mechanism by Cranford et al. (1996). In this study, for the first time, a paired nasal elastin body has been described. The rostroventrally directed elastic fibers of this massive elastin body are running dorsally of the blowhole ligament and with muscle contraction they passively follow the rostroventral movement of the blowhole ligament. If the muscle contraction ends, they are capable of removing the blowhole ligament to its original position by retraction force. At least for the harbour porpoise, this may be a further structural element of the potential bio-sonar apparatus. The accessory nasal air sacs are not homologous to the conchae resp. nasal tracts of terrestrial mammals. There is good evidence to think that they are synapomorphic features of odontocetes. The consistent histological epithelial structure of all nasal air sacs in Phocoena phocoena leads to the conclusion that they have similar or even same function. In context with the sound generation mechanism, these potential reservoirs for breathed air also have potential of reflecting sound, in order to acoustically protect the neurocranium and the mandible. By means of histological results of this study, it can be concluded for the harbour porpoise that, similar to other odontoces, the oscillatory opening and closure of the phonic lips give rise to initial movements that are forwarded to the fat bodies (bursae) and then transmitted somehow to the melon. Microscopic-anatomical, histological and ultra structural findings of this study support the presumption that the phonation in Phocoena phocoena is essentially influenced and modulated by the nasal air sac system as a part of the nasal complex. Their topography around the source of sound generation, their uniform histological structure and striking capability of distension implicate their potential as sound reflectors on the one hand and on the other hand their potential as an acoustic shield of the neurocranium and the mandible as the potential receiver for perceiving sound.