Effects of urbanisation on the ecology, foraging behavior and energy expenditure of the Eurasian red squirrel (Sciurus vulgaris)

Abstract

Increasing urbanisation worldwide is a major conservation problem in the Anthropocene. Urban habitats represent evolutionarily novel environments that challenge wildlife at various levels. The multitude of urban stressors leads to biodiversity loss and species homogenisation. Yet, cities are home to a few apparently successful, so-called ‘synurban’, species that occur in higher densities than in their natural habitats, supported by factors such as supplemental food availability and buffered climatic conditions. However, consequences of living in urban habitats and particularly in core areas of increasingly larger cities might be detrimental in the long-term and are still poorly understood. Deeper insight into species responses and underlying mechanisms is essential though to mitigate the effects of present and future urbanisation by reaching informed and timely actions in urban planning and nature conservation. Against this background, my thesis combined a field study on the effects of urbanisation on a common synurban mammal, the Eurasian red squirrel (Sciurus vulgaris), in small centrally located parks with subsequent experiments under semi-natural conditions. It provides insight into species responses to urbanisation and associated changes in food supply with regard to population parameters, nutrient ecology, foraging behaviour and ecophysiology. Parks in city centres are surrounded by a dense urban matrix, but seem to be important habitats for wildlife, such as squirrels, given the comparably high population densities there. However, my findings document pronounced differences between parks of comparable size and location with regard to food abundance and composition as well as squirrel population density. This underlines the small-scale urban heterogeneity and demonstrates that environmental conditions and population parameters can differ even in nearby comparable urban patches. In general, I found a great variety of non-natural foods, such as bakery products, in the parks along with limitations in natural foods and a possibly maladaptive response in the foraging behaviour of urban squirrels living in a park with high conspecific density and high supplemental food abundance. My findings indicate concerning changes in the dietary composition of urban squirrels, as they frequently chose non-natural food items and high sugar foods in possibly detrimental amounts compared to conspecifics from the forest in an experiment where they were free to choose. Similar indications have been found in other urban dwelling species. The results underline that the availability of inappropriate supplemental food sources increases the risk of malnutrition and health problems. Apart from dietary aspects, relevant for energy and nutrient intake, urban wildlife are affected by the urban heat island. The resulting warmer ambient temperatures reduce the need of endogenous heat production in endothermic mammals and influence an animals’ physiology. My study documented a less sensitive thermoregulatory response in urban squirrels compared to forest individuals, possibly driven by a lower diurnal temperature fluctuation than in rural habitats. The less steep slope of metabolism in relation to ambient temperature in urban individuals though indicated lower energetic costs at the colder range of temperatures, but comparably higher expenses in warmer conditions. In the light of climate change and rising temperatures globally, this is concerning given the fact that endothermic species are not only challenged by the need of heat production, but also by heat dissipation. This is even more true since climate change interacts with urbanisation and increase its negative effects, particularly in city centres. Mammals in urban core areas thus might get closer to their thermal limits, though they possibly might have better access to water or use adaptations that enhance cooling. However, knowledge about physiological responses and adaptations in urban environments in endothermic species remains scarce and little is known about thermal tolerance in squirrels. At present, we cannot fully answer the question whether or not urban green habitat patches act as source or sink habitats on the long-term and choosing an appropriate spatial scale for urban wildlife studies is fundamental for informed conclusions and conservation actions. Nonetheless, my results indicate maladaptive responses in synurban species. Abundant supplemental food sources likely act as potentially misleading environmental cue that increases the number of individuals at a given patch, but are not necessarily beneficial for fitness-relevant traits, such as nutrition or body condition. However, my study highlights the need of protecting and increasing urban vegetation. This would not only be beneficial for urban wildlife with regard to factors such as natural food supply, but can also provide crucial cooling to mitigate the impact of the global temperature rise for animals and humans. On top of this, the findings of this thesis emphasise that public guidance in supplemental feeding in combination with impeded access to refuse are crucial measures to increase the diet quality for urban dwelling species. With a view to future research, it is vital to consider that other factors, such as digestive constraints or the intake of widespread pollutants in cities likely interact with behaviour and physiology and this needs further investigation. To date, we are still in the beginning of understanding the full mechanisms and long-term consequences of living in urban habitats across the globe.

Die zunehmende weltweite Urbanisierung ist ein großes Naturschutzproblem im Anthropozän. Städtische Lebensräume stellen evolutionär neuartige Umgebungen dar, die die Tierwelt auf verschiedenen Ebenen herausfordern. Die Vielzahl städtischer Stressfaktoren führt zum Verlust der Artenvielfalt und zu einer Homogenisierung der Arten. Dennoch beherbergen Städte einige scheinbar erfolgreiche, sogenannte „synurbane“ Arten, die in größerer Dichte als in ihren natürlichen Lebensräumen vorkommen, was durch Faktoren wie die Verfügbarkeit zusätzlicher Nahrung und abgefederte klimatische Bedingungen unterstützt wird. Allerdings könnten die Folgen des Lebens in städtischen Lebensräumen und insbesondere in Kerngebieten immer größerer Städte langfristig schädlich sein und sind noch immer kaum verstanden. Ein tieferer Einblick in die Reaktionen der Arten und zugrunde liegenden Mechanismen ist jedoch unerlässlich, um die Auswirkungen der gegenwärtigen und zukünftigen Urbanisierung durch fundierte und rechtzeitige Maßnahmen in der Stadtplanung und im Naturschutz abzumildern. Vor diesem Hintergrund kombinierte meine Dissertation eine Feldstudie zu den Auswirkungen der Urbanisierung auf ein weit verbreitetes synurbanes Säugetier, das Eurasische Eichhörnchen (Sciurus vulgaris), in kleinen, zentral gelegenen Parks mit anschließenden Experimenten unter naturnahen Bedingungen. Sie bietet Einblicke in die Reaktionen der Art auf Urbanisierung und damit verbundenen Veränderungen im Nahrungsangebot im Hinblick auf Populationsparameter, Nahrungsökologie, Futtersuchverhalten und Ökophysiologie. Parks im Stadtzentrum sind von einer dichten städtischen Matrix umgeben, scheinen aber angesichts der dort vergleichsweise hohen Populationsdichten wichtige Lebensräume für Wildtiere wie Eichhörnchen zu sein. Meine Ergebnisse dokumentieren jedoch deutliche Unterschiede zwischen Parks vergleichbarer Größe und Lage hinsichtlich der Nahrungshäufigkeit und -zusammensetzung sowie der Eichhörnchenpopulationsdichte. Dies unterstreicht die kleinräumige städtische Heterogenität und zeigt, dass Umweltbedingungen und Populationsparameter selbst in nahegelegenen vergleichbaren Stadtgebieten unterschiedlich sein können. Ich fand in den Parks grundsätzlich eine große Vielfalt an nicht-natürlichen Nahrungsmitteln, wie z. B. Backwaren, zusammen mit Einschränkungen bei natürlicher Nahrung und einer möglicherweise maladaptiven Reaktion im Futtersuchverhalten von urbanen Eichhörnchen, die in einem Park mit hoher Artgenossendichte und hohem Vorkommen von Zufütterung leben. Meine Ergebnisse deuten auf besorgniserregende Veränderungen in der Nahrungszusammensetzung urbaner Eichhörnchen hin, da sie in einem Experiment, in dem sie die freie Wahl hatten, im Vergleich zu Artgenossen aus dem Wald häufig unnatürliche Nahrungsmittel und Lebensmittel mit hohem Zuckergehalt in möglicherweise schädlichen Mengen wählten. Ähnliche Hinweise wurden bei anderen Arten, die in Städten leben, gefunden. Die Ergebnisse unterstreichen, dass die Verfügbarkeit ungeeigneter Nahrungsergänzungsmittel das Risiko von Mangelernährung und Gesundheitsproblemen erhöht. Abgesehen von diesen Ernährungsaspekten, die für Energie- und Nährstoffaufnahme relevant sind, ist die Tierwelt auch von der städtischen Wärmeinsel betroffen. Die daraus resultierenden wärmeren Umgebungstemperaturen verringern den Bedarf an endogener Wärmeproduktion bei endothermen Säugetieren und beeinflussen die Physiologie der Tiere. Meine Studie dokumentierte eine weniger empfindliche thermoregulatorische Reaktion bei städtischen Eichhörnchen im Vergleich zu Waldhörnchen, was möglicherweise auf eine geringere tägliche Temperaturschwankung als in ländlichen Lebensräumen zurückzuführen ist. Der weniger steile Anstieg des Stoffwechsels im Verhältnis zur Umgebungstemperatur bei Eichhörnchen aus der Stadt deutet zwar auf niedrigere Energiekosten im kälteren Temperaturbereich, aber vergleichsweise höhere Kosten bei wärmeren Bedingungen hin. Angesichts des Klimawandels und weltweit steigenden Temperaturen ist dies besorgniserregend, da endotherme Arten nicht nur durch die Notwendigkeit der Wärmeerzeugung, sondern auch durch die Wärmeableitung herausgefordert werden. Dies gilt umso mehr, als der Klimawandel mit der Urbanisierung interagiert und negative Auswirkungen, insbesondere in Innenstädten, verstärkt. Säugetiere in urbanen Kerngebieten könnten daher näher an ihre thermischen Grenzen stoßen, obwohl sie möglicherweise einen besseren Zugang zu Wasser haben oder Anpassungen nutzen, die die Kühlung verbessern. Das Wissen über physiologische Reaktionen und Anpassungen endothermer Arten in urbanen Lebensräumen ist jedoch nach wie vor dürftig und es ist wenig über die thermische Toleranz bei Eichhörnchen bekannt. Die Frage, ob urbane Grünflächen langfristig als Source- oder Sinkhabitate fungieren, lässt sich derzeit noch nicht abschließend beantworten. Die Wahl eines geeigneten räumlichen Maßstabs für Studien zur städtischen Tierwelt ist für fundierte Schlussfolgerungen und Schutzmaßnahmen von grundlegender Bedeutung. Meine Ergebnisse deuten jedoch auf maladaptive Reaktionen bei synurbanen Arten hin. Reichlich vorhandene Zufütterung fungiert wahrscheinlich als potenziell irreführender Umweltreiz, der die Individuenzahl an einem Ort erhöht, aber nicht unbedingt vorteilhaft für fitnessrelevante Merkmale wie Ernährung oder Kondition ist. Diese Studie unterstreicht jedoch die Notwendigkeit, die städtische Vegetation zu schützen und auszuweiten. Dies würde nicht nur der städtischen Tierwelt im Hinblick auf Faktoren wie natürliche Nahrungsversorgung zugutekommen, sondern kann auch für entscheidende Abkühlung sorgen, um die Auswirkungen des globalen Temperaturanstiegs für Tiere und Menschen abzumildern. Darüber hinaus unterstreichen diese Arbeit, dass öffentliche Leitlinien zur Zufütterung in Kombination mit einem erschwerten Zugang zu Müll entscheidende Maßnahmen zur Verbesserung der Ernährungsqualität städtischer Arten sind. Im Hinblick auf zukünftige Forschungen ist es jedoch wichtig zu berücksichtigen, dass andere Faktoren wie Verdauungseinschränkungen oder die Aufnahme weit verbreiteter Schadstoffe in Städten wahrscheinlich mit Verhalten und Physiologie interagieren und dies weiterer Untersuchungen bedarf. Bis heute stehen wir noch am Anfang des Verständnisses der vollständigen Mechanismen und langfristigen Folgen des Lebens in städtischen Lebensräumen auf der ganzen Welt.